kariéru v reklamě zahájil v roce 1958 jako poštovní chlapec v kanceláři J. Waltera Thompsona v Sydney a po pěti letech převzal kreativní roli v Berry Currie Advertising. Pět let byl kreativním ředitelem této agentury. V roce 1968 spolu se svým uměleckým ředitelem Duncem Mcallanem založil vlastní agenturu v Sydney a pár se brzy spojil s Robem Palmerem a Mikem Straussem, kteří měli existující malý obchod v Melbourne s akreditací pro nákup médií, aby mohli začít Singleton, Palmer a Strauss, McAllan. Křeč otevřel s kancelářemi v Sydney a Melbourne.
křeč (a zejména Singleton) je v historii australské reklamy pozoruhodný tím, že ve své komunikaci přijal okerový hlas v době, kdy nadnárodní agenturní skupiny pociťovaly svou přítomnost s příchodem Strategického plánování a britských nebo amerických napodobujících tónů hlasu. Klienti spasmu byli převážně místní maloobchodníci v Sydney a spíše než pomocí leštěných hlasů, Singletonovy reklamy obsahovaly tón dělnického muže. Byla vytvořena úspěšná kampaň pro velkoobchodníky David Holdings. Hlas-over křičel ceny maloobchodníka před dráždivou hláškou „kde to berete?“. Podobné přístupy „s nízkým obočím“ byly přijaty pro pneumatiky Jax “ Jax Rozparovač Tyremen s dohodami „a pro dřevo a Hardware Hudsons pomocí bezzubého starého údržbáře spruiking“‚udsons with a haitch“. Kritici posmívali tento styl jako ocker reklamy, ale to by připravilo cestu pro pozdější úspěch lakonický a sebepodceňující styl místní australské reklamy, jako je ta, kterou vytvořila agentura Mojo v roce 1980.
v roce 1973 Singleton a jeho partneři prodali Spas do USA Doyle Dane Bernbach a Singleton na nějaký čas byl generálním ředitelem australských operací DDB. Práce pro velkou nadnárodní společnost se zámořskými vlastníky byla pro Singletona výzvou a v roce 1977 opustil podnikání a ve smlouvě spustil dlouhé nekonkurenční ustanovení. V roce 1985 Singleton začal znovu sám s „John Singleton Advertising“. Sydney makléř Rene Rivkin koupil tichý holding v agentuře během jejího vývoje v roce 1980. Singleton vyvinul úzké vazby s australskou Labour Party a vytvořil reklamu na úspěšnou volební kampaň Bob Hawke v roce 1983. John Singleton reklama uvedena veřejně, se stal Singleton Group Ltd v roce 1994, pak se stal STW Communications Group Ltd v roce 2002, který nyní vlastní více než padesát australských marketingových a reklamních podniků, včetně Singleton Ogilvy & Mather Reklamní agentura a má zájem o australské operace J. Waltera Thompsona. Cestou Singleton získal osobní podíly v podnicích, včetně 1990 odkoupení sítě Ten Group TV od receivership a akvizice v 2000 Indonéské sítě No 3 SCTV. Tyto osobní podíly kromě úspěchů a růstu zájmů skupiny STW umožnily Singletonovi nashromáždit obrovské osobní jmění.
