Kurama-Dera sleduje svou historii zpět do roku 770, jak je podrobně popsáno ve starověkém účtu zachovaném v chrámu zvaném anbagai-ji engi. V těchto záznamech je psáno, že Čínský mnich Ganchō, žák slavného Jianzhen (známý jako Ganjin v Japonsku), pobýval ve svém pánském chrámu Tshshōdai-ji, i po jeho smrti. V určitý den však spatřil sen, ve kterém byl instruován, aby šel na sever, kde se soustředilo velké množství duchovní síly a říkalo se, že bydlí tengu a horští duchové. Když se tam vydal, Ganchō se beznadějně ztratil, dokud se Bůh Kibune Myjjin neobjevil ve snu a nařídil mu, aby se druhý den ráno podíval na oblohu na východě, aby spatřil zázrak. Když tak učinil, mnich byl šokován, když viděl bílého koně na sobě prázdné sedlo, a sledoval tohoto koně, dokud nedorazil na horu, která se pak bude jmenovat Mt. Kurama, hláskoval s kanji znaky pro „kůň“ a „sedlo“. Tam Ganchō založil tábor, ale brzy ho napadla žena oni, která ho chtěla pohltit. Mnich se potýkal s démonem a uprchl z ní a hledal útočiště v dutém stromě, kde se začal modlit za spásu. V odpovědi, strážce severu, Bishamonten, vyhladil démona. V Díky Bishamonten, Ganchō založil malou poustevnu na místě s cílem usilovat o osvícení a uctívat Nebeského krále.
když se hlavní město v roce 794 přestěhovalo z Nary do Kjóta, přišlo s ním mnoho šlechticů a dvořanů a jeden muž, Fujiwara Issendo, člen nesmírně mocného klanu a spojený s výstavbou chrámu Tō-ji v jižním Kjótu, sponzoroval výstavbu řádného chrámu na Mt. Kurama o dva roky později poté, co viděl vizi tisíce zbraní Kannon. Rodina Fujiwara často zakotvila bohyni soucitu, Kannon, v chrámech, které sponzorovali, takže Kurama-dera přišel uctívat obě božstva, nakonec se stal chrámem sekty Tendai. V průběhu let komplex utrpěl několik požárů a byl vypálen a poté přestavěn, ale pokaždé byly poklady a buddhistické sochy úspěšně zachráněny a vráceny do nových domovů.
jedna z nejslavnějších historických legend Heianského období, příběh Heike povstání, zahrnuje Kurama-dera. Chrám byl místem, kde Minamoto no Jošitsune (1159-1189), mladý syn zavražděného Pána klanu Minamoto, byl umístěn politickými soupeři svého otce, klan Taira, aby vyrostl jako mnich místo válečníka, který by se jim později mohl postavit. Říká se, že i přes svůj záměr udělat z něj mnicha, Yoshitsune se vplížil do horských lesů a byl vycvičen králem tengu v šermu, než opustil klášterní život, aby získal zpět čest své rodiny a pomstil se Taiře po boku svých bratrů.
Kurama-dera změnil věrnost sekty několikrát v průběhu staletí, dokud opat Shigaraki Kōun založil Kurama-kkykyō (Kurama Škola) buddhismu v 1947. S různými tréninkovými metodami a styly uctívání přírody zastoupenými v Kurama-dera, což je zcela odlišné od ostatních zavedených škol, se v roce 1949 osamostatnilo od sekty Tendai. Po založení této nové sekty představili vytvoření Trojice známé jako Sonten složené z Bishamonten, Kannon a esoterické božstvo uctívané pouze v Kurama-dera zvané Gohōmaōson. Škola Kurama učí, že život je veden kannonovou milostí, pravdou Bishamonten a Masonsonovou energií v podobě nejvyšší trojice Sonten.