en forløber for den nuværende katedral blev bygget i 1250 og blev erstattet med en stenkirke i 1333 af storhertug Ivan Kalita, som senere blev den første russiske monark, der blev begravet i kirken. I 1505 vendte storhertug Ivan III, allerede midt i et større renoveringsprojekt for Kreml, opmærksomheden mod kirken, som i tilfældet med genopbygningen af Assumption Cathedral to årtier tidligere, henvendte sig til arkitekter fra Italien for at få hjælp. En italiensk, Lamberti Aloisio da Mantagnana (Aloisio den nye) blev inviteret til Moskva, og Jorden blev brudt til en ny katedral den 21.maj 1505. Ivan døde i efteråret samme år og blev begravet i den stadig ufærdige bygning. Arbejdet med katedralen blev afsluttet ved udgangen af 1508, men det blev ikke formelt indviet indtil 8.November 1509.
den nye bygning inkorporerede mange elementer i den italienske renæssance, og adskillige af disse detaljer (betragtes som “eksotiske” efter Moskva-standarder) forsvandt under senere reparationer og restaureringer. De indvendige vægge blev først malet med fresker i 1560 ‘ erne.en fresco af Serbiens Lasar blev malet i 1564. Derudover er der inde i katedralen skildringer af Saint Sava, Stefan Nemanja (Saint Simeon) og Bysantinsk kejser Michael VIII Palaiologos, der vidner om Ivan The Terrible ‘ s forbindelse til hans serbiske rødder. Hans mor Elena Glinskaya var datter af prins Vasili Lvovich Glinsky fra Litauen og den serbiske Prinsesse Ana jak Kurri.
katedralen blev beskadiget i Kreml-ilden i 1737 og blev yderligere truet af opførelsen af forgængeren til Grand Kremlin Palace, hvilket førte til jordbundssænkning og forårsagede en lille hældning i væggenes orientering.
Det Russiske militærs sejre blev fejret i ærkeengelens katedral. Alle russiske tsarer og storfyrster blev begravet i katedralen indtil Peter den store tid sammen med mange kejserinde og fyrster af blodet, med den eneste undtagelse af Boris Godunov. Efter at den kongelige nekropolis blev flyttet til Peter og Paul Cathedral i St. Petersborg, blev kun Tsar Peter II, der tilfældigvis døde i Moskva, begravet her.
udsigt over Ærkeengelskatedralen fra Ivan den store klokketårn med katedralen i bebudelsen i baggrunden.
der er 54 begravelser i katedralen, med 46 ornamenterede Hvidsten gravsten (1636-1637) og glaserede kasser lavet af bronse (1903). Af note er graven til Tsarevich Demetrius, søn af Ivan The Terrible, der blev begravet der i begyndelsen af det 17.århundrede og senere blev kanoniseret.
under den russiske Revolution i 1917 blev katedralen beskadiget under kampene. Derefter blev det lukket af det bolsjevikiske regime. I løbet af 1950 ‘ erne blev det sammen med de andre overlevende kirker i Moskva Kreml bevaret som et museum. En stor del af kirkens skatte blev enten overført til Kreml Armory Museum eller solgt i udlandet.
efter 1992 blev bygningen returneret til den russisk-ortodokse kirke og lejlighedsvise religiøse tjenester genoptaget.
