han startede en karriere inden for reklame i 1958 som postdreng i Sydney-kontoret for J. Thompson og tog efter fem år en kreativ rolle hos Berry Currie Advertising. Fem år derfor var han den kreative direktør på dette agentur. I 1968 startede han sammen med sin Art Director-partner Dunc McAllan sit eget agentur i Sydney, og parret gik snart sammen med Rob Palmer og Mike Strauss, der havde en eksisterende lille Melbourne-butik med akkreditering af mediekøb for at starte Singleton, Palmer og Strauss, McAllan. SPASM åbnede med kontorer i Sydney og Melbourne.
SPASM (og især Singleton) er bemærkelsesværdige i historien om australsk reklame for at omfavne en ocker-stemme i deres kommunikation på et tidspunkt, hvor multinationale agenturgrupper følte deres tilstedeværelse med fremkomsten af strategisk planlægning og britiske eller amerikansk-efterlignende stemmetoner. Spasms klienter var stort set lokale Sydney-detailhandlere, og i stedet for at bruge polerede stemmer omfavnede singletons annoncer tonen fra arbejderklassen. En vellykket kampagne blev oprettet for grossisterne David Holdings. Voice-over skreg forhandlerens priser før den irriterende slagord “hvor får du det?”. Lignende” lav pande “- tilgange blev taget for Kæbedæk” kæbe Ripper Tyremen med tilbudene “og for Hudsons tømmer og udstyr ved hjælp af en tandløs gammel håndværker, der spruiking” “udsons med en haitch”. Kritikere hånede denne stil som Ocker-reklame, men det ville bane vejen for den senere succes med den lakoniske og selvudøvende stil med lokal Australsk reklame som den, der blev oprettet af Mojo-agenturet i 1980 ‘ erne.
i 1973 solgte Singleton og hans partnere SPASM til den amerikanske Doyle Dane Bernbach, og Singleton var i en periode Administrerende Direktør for ddbs Australske operationer. At arbejde for en stor multinational med oversøiske ejere var en udfordring for Singleton, og han forlod virksomheden i 1977 og udløste en lang ikke-konkurrencebestemmelse i sin kontrakt. I 1985 startede Singleton igen alene med “John Singleton Advertising”. Sydney børsmægler Rene Rivkin købte en stille bedrift i agenturet under dets udvikling i 1980 ‘ erne.Singleton udviklede tætte bånd til Australian Labour Party og skabte reklamen for Bob Høges succesrige valgkampagne i 1983. John Singleton Advertising, der blev opført offentligt, blev Singleton Group Ltd i 1994 og voksede derefter til at blive STV Communications Group Ltd i 2002, som nu ejer over halvtreds Australske marketing-og reklamevirksomheder, herunder Singleton Ogilvy & Mather ad agency og har interesse i J. Undervejs erhvervede Singleton personlige andele i ventures inklusive 1990-buy-out af TEN Group TV-netværk fra modtagelse og en erhvervelse i 2000 af Indonesiens nr.3-netværk SCTV. Disse personlige beholdninger ud over succes-og vækstgruppens interesser gjorde det muligt for Singleton at samle en massiv personlig formue.
