Flagstad wurde erstmals von Otto Hermann Kahn, dem damaligen Vorstandsvorsitzenden der Metropolitan Opera, auf einer Reise nach Skandinavien im Jahr 1929 bemerkt und traf das Management bald darauf. Ihre Briefe wurden jedoch nie beantwortet. Damals, Flagstad hatte gerade ihren bald zweiten Ehemann kennengelernt und sogar kurz darüber nachgedacht, die Oper ganz aufzugeben. Dann, im Sommer 1934, als die Met einen Ersatz für Frida Leider brauchte, stimmte Flagstad zu, für den Dirigenten Artur Bodanzky vorzuspielen, und traf Generaldirektor Giulio Gatti-Casazza in St. Moritz im August 1934, und sie wurde sofort engagiert. Bodanzkys Abschiedsworte für Flagstad lauteten: „Komm nach New York, sobald du diese Rollen kennst (Isolde, die drei Brünnhilden, Leonore in Fidelio und die Marschallin in Der Rosenkavalier). Und vor allem nicht fett werden! Ihre schlanke, jugendliche Figur ist nicht der geringste Grund, warum Sie verlobt waren.“
An der Met Flagstad wurde Schülerin von Gesangslehrer Hermann Weigert, der sie auf alle ihre Rollen mit der Kompanie vorbereitete. Ihr Debüt an der Met als Sieglinde in Die Walküre am Nachmittag des 2. Februar 1935 sorgte für Aufsehen, obwohl es nicht als besonderes Ereignis geplant war. Zu diesem Zeitpunkt, nach wochenlangen Proben, Das Management wusste bereits, was sie hatten, aber sie entschieden sich dennoch für ein zurückhaltendes Debüt. Flagstad war zu dieser Zeit in den USA unbekannt. Die Aufführung wurde, jedoch, landesweit im wöchentlichen syndizierten Radioprogramm der Met ausgestrahlt, und die erste Ahnung von der Flut des kritischen Lobes wurde gegeben, als die Moderatorin und ehemalige Met-Starin Geraldine Farrar ihre vorbereiteten Notizen wegwarf, überwältigt von dem, was sie gerade gehört hatte, und atemlos angekündigt, dass gerade ein neuer Stern geboren worden war. Tage später sang Flagstad Isolde, und später in diesem Monat spielte sie Brünnhilde in Die Walküre und Götterdämmerung zum ersten Mal. Vor dem Ende der Saison sang Flagstad Elsa in Lohengrin, Elisabeth in Tannhäuser und ihre erste Kundry in Parsifal. Fast über Nacht hatte sie sich als herausragende Wagner-Sopranistin der Zeit etabliert. Nach Ansicht der meisten Kritiker bleibt sie aufgrund ihrer einzigartigen Stimme immer noch die höchste wagnerische dramatische Sopranistin auf CD. Sie soll die Metropolitan Opera vor dem drohenden Bankrott bewahrt haben. Ihre Auftritte, manchmal drei oder vier pro Woche in ihren frühen Tagen an der Met, schnell an der Abendkasse ausverkauft, sobald sie in den Verkauf gingen. Ihre Dienste für die Met stammten nicht nur aus Kassenbelegen; Ihre landesweiten persönlichen Appelle an Radiohörer während der Samstagsmatinee-Pausen brachten Tausende von Dollar an Spenden in die Kassen der Met. Fidelio (1936 und später) war ihre einzige Nicht-Wagner-Rolle an der Met vor dem Krieg. 1935 spielte sie alle drei Brünnhildes im Ringzyklus der San Francisco Opera. 1937 trat sie erstmals an der Chicago City Opera Company auf.
1936 und 1937 spielte Flagstad die Rollen der Isolde, Brünnhilde und Senta am Royal Opera House, Covent Garden, unter Sir Thomas Beecham, Fritz Reiner und Wilhelm Furtwängler und erregte dort ebenso viel Begeisterung wie in New York. 1938 tourte sie auch durch Australien. Hollywood versuchte auch, vom Flagstad-Fieber nach ihrer plötzlichen Popularität in den USA Mitte der 1930er Jahre mit ihren vielen Auftritten im NBC-Radio, der Kraft Music Hall mit Bing Crosby und regelmäßigen Auftritten in CBS zu profitieren Die Ford Sunday Evening Hour. Obwohl Flagstad nicht an Ruhm oder Hollywood-Verträgen per se interessiert war, unternahm sie in den späten 1930er Jahren Reisen nach Hollywood für Werbefotos, öffentliche Auftritte, Konzerte im Hollywood Bowl und sie filmte eine Wiedergabe von Brünnhildes Schlachtruf aus Die Walküre für die Hollywood Variety Show Anthologie Die große Sendung von 1938, in der sie von Bob Hope dem amerikanischen Filmpublikum vorgestellt wurde. Flagstad und Sonja Henie sind die einzigen Norweger, die ihre eigenen Stars auf Hollywoods „Walk of Fame“ haben.
Ihre Karriere an der Met verlief jedoch nicht ohne Höhen und Tiefen. Flagstad wurde in eine langjährige Fehde mit dem Tenor-Co-Star Lauritz Melchior verwickelt, nachdem Melchior einige Kommentare, die Flagstad während eines Bridge-Spiels in Flagstads Hotelsuite über „dumme Werbefotos“ machte, beleidigt hatte, während die beiden zusammen in Rochester auf Tour waren, NEU. Während des berüchtigten Bridge-Spiels waren Flagstad, Melchior und seine Frau sowie Edwin McArthur anwesend. Danach, Melchior fachte die Flammen weiter an, indem er darauf bestand, dass es für Flagstad keinen Solo-Vorhang mehr geben sollte, wenn die beiden zusammen auftraten. Das Publikum hatte keine Ahnung, dass, trotz der wunderbaren und manchmal historischen Aufführungen, Die beiden sagten in den nächsten zwei Jahren außerhalb der Bühne nie ein Wort miteinander. Es war Flagstads Ehemann Henry Johansen, der die beiden schließlich zusammenbrachte, um Frieden zu schließen. Flagstad fehdete auch mit dem Generaldirektor des Met, Edward Johnson, nach dem Tod des Dirigenten Artur Bodanzky, als sie darum bat, für einige Auftritte von ihrem Begleiter geleitet zu werden, Edwin McArthur, eher als vom neuen Dirigenten des Met, Erich Leinsdorf. Flagstad hatte dies für McArthur gewollt, den sie unter ihre Fittiche genommen hatte. Johnson lehnte ab und wollte nichts weiter davon hören. Flagstad hat ihren Weg bekommen, obwohl; sie ging Johnson über den Kopf und diskutierte die Angelegenheit mit dem Met Board of Directors, insbesondere David Sarnoff, RCA und NBC Gründer und Vorsitzender. Es war Sarnoff, der die Vorkehrungen für McArthur traf, um Met-Produktionen auf begrenzter Basis zu dirigieren. Ihre Beziehung zu Johnson verbesserte sich jedoch; Kurz bevor Flagstad 1941 die Met verließ, erhielt sie in der Nacht ihrer 100.
Nachdem Flagstad wiederholte und kryptische Telegramme von ihrem Ehemann erhalten hatte, der anderthalb Jahre zuvor nach Norwegen zurückgekehrt war, musste sie 1941 überlegen, die Vereinigten Staaten zu verlassen. Obwohl sie die politischen Implikationen der Abreise von jemandem von ihrem Ruhm aus den Vereinigten Staaten in das deutsch besetzte Norwegen ablehnte, war es dennoch eine schwierige Entscheidung für sie. Sie hatte viele Freunde, Kollegen und natürlich viele Fans in den USA. Noch wichtiger war, dass ihre 20-jährige Tochter Else einen Amerikaner namens Arthur Dusenberry geheiratet hatte und mit ihrem neuen Ehemann auf einer Ranch in Bozeman, Montana, lebte. Es war Edwin McArthur, der die Braut ein Jahr zuvor bei der Hochzeit in Bozeman verschenkte. Gegen den besten Rat ihrer Freunde und Kollegen, einschließlich des ehemaligen Präsidenten Herbert Hoover, der sie bat, sich aus Europa herauszuhalten, kehrte sie im April 1941 über Lissabon, Madrid, Barcelona, Marseille und Berlin nach Norwegen zurück. Obwohl sie während des Krieges nur in Schweden und der Schweiz auftrat, Länder, die nicht von deutschen Streitkräften besetzt waren, Diese Tatsache milderte nicht den Sturm der öffentlichen Meinung, der sie in den nächsten Jahren persönlich und beruflich verletzte. Ihr Mann wurde nach dem Krieg wegen Profitgier während der Besatzung verhaftet, die sein Holzgeschäft betraf. Diese Verhaftung, zusammen mit ihrer Entscheidung, im besetzten Norwegen zu bleiben, machte sie unbeliebt, besonders in den Vereinigten Staaten. Der norwegische Botschafter und Kolumnist Walter Winchell sprach sich gegen sie aus. 1948 gab sie mehrere Benefizkonzerte für den United Jewish Appeal. Zur Verteidigung von Flagstads Ehemann Henry Johansen wurde nach seinem Tod bekannt, dass er während der Besatzung von der Gestapo verhaftet und acht Tage lang festgehalten wurde. Auch einer von Johansens Söhnen aus erster Ehe, Henry Jr., war während des Krieges Mitglied des norwegischen Untergrunds gewesen.