Kurama-dera geht auf das Jahr 770 zurück, wie in einem alten Bericht beschrieben, der im Tempel namens Anbagai-ji Engi aufbewahrt wird. In diesen Aufzeichnungen steht geschrieben, dass der chinesische Mönch Ganchō, Schüler des berühmten Jianzhen (in Japan als Ganjin bekannt), auch nach seinem Tod im Tempel seines Herrn, Tōshōdai-ji, residierte. An einem bestimmten Tag sah er jedoch einen Traum, in dem er angewiesen wurde, in den Norden zu gehen, wo sich eine große Menge spiritueller Kraft konzentrierte und Tengu und Berggeister wohnen sollten. Auf dem Weg dorthin verlor sich Ganchō hoffnungslos, bis der Gott Kibune Myōjin in einem Traum erschien und ihn anwies, am nächsten Morgen in den Himmel im Osten zu schauen, um ein Wunder zu sehen. Als er dies tat, war der Mönch schockiert, ein weißes Pferd zu sehen, das einen leeren Sattel trug, und er folgte diesem Pferd, bis er auf dem Berg ankam, der dann Mt. Kurama, geschrieben mit den Kanji-Zeichen für „Pferd“ und „Sattel“. Dort errichtete Ganchō ein Lager, aber er wurde bald von einer Oni-Frau angegriffen, die ihn verschlingen wollte. Der Mönch stritt sich mit dem Dämon und floh vor ihr und suchte Zuflucht in einem ausgehöhlten Baum, wo er anfing, um Erlösung zu beten. Als Antwort vernichtete der Wächter des Nordens, Bishamonten, den Dämon. Dank Bishamonten errichtete Ganchō eine kleine Einsiedelei auf dem Gelände, um nach Erleuchtung zu streben und den himmlischen König anzubeten.
Als die Hauptstadt 794 von Nara nach Kyoto zog, kamen viele Adlige und Höflinge mit, und ein Mann, Fujiwara Issendo, Mitglied eines immens mächtigen Clans und mit dem Bau des Tō-ji-Tempels im Süden Kyotos verbunden, sponserte den Bau eines richtigen Tempels auf dem Berg. Kurama zwei Jahre später, nachdem er eine Vision der Tausend Arme Kannon. Die Fujiwara-Familie verankerte oft die Göttin des Mitgefühls, Kannon, in den von ihnen gesponserten Tempeln, So kam Kurama-dera, um beide Gottheiten anzubeten, Schließlich wurde er ein Tempel der Tendai-Sekte. Im Laufe der Jahre erlitt der Komplex mehrere Brände und wurde niedergebrannt und dann wieder aufgebaut, aber jedes Mal wurden die Schätze und buddhistischen Statuen erfolgreich gerettet und in neue Häuser zurückgebracht.
Eine der berühmtesten historischen Legenden der Heian-Zeit, die Geschichte des Heike-Aufstands, handelt von Kurama-dera. Der Tempel war der Ort, an dem Minamoto no Yoshitsune (1159-1189), der junge Sohn des ermordeten Lords des Minamoto-Clans, von den politischen Rivalen seines Vaters, dem Taira-Clan, als Mönch und nicht als Krieger aufwachsen sollte später in der Lage sein, sich ihnen zu widersetzen. Es wird erzählt, dass sich Yoshitsune trotz ihrer Absicht, einen Mönch aus ihm zu machen, in die Bergwälder schlich und vom König der Tengu in Schwertkunst ausgebildet wurde, bevor er das Klosterleben verließ, um die Ehre seiner Familie zurückzugewinnen und sich an der Seite seiner Brüder an den Taira zu rächen.
Kurama-dera wechselte im Laufe der Jahrhunderte mehrmals die Sektentreue, bis Abt Shigaraki Kōun 1947 die Kurama-kōkyō (Kurama-Schule) des Buddhismus gründete. Mit den verschiedenen Ausbildungsmethoden und Stilen der Naturverehrung, die in Kurama-dera vertreten sind, unterscheidet es sich deutlich von anderen etablierten Schulen und wurde 1949 unabhängig von der Tendai-Sekte. Nach der Gründung dieser neuen Sekte führten sie die Bildung einer Trinität ein, die als Sonten bekannt ist und sich aus Bishamonten, Kannon und der esoterischen Gottheit zusammensetzt, die nur in Kurama-dera namens Gohōmaōson verehrt wird. Die Kurama-Schule lehrt, dass das Leben von Kannons Barmherzigkeit, Bishamontens Wahrheit und Maōsons Energie in Form der höchsten Trinität Sonten geleitet wird.