Unabhängige Evolution des Knöchel-Gehens bei afrikanischen Affen zeigt, dass sich der Mensch nicht aus einem Knöchel-gehenden Vorfahren entwickelt hat

Ergebnisse und Diskussion

Analyse des Zeitpunkts des Auftretens, der Häufigkeit und der Expression der postulierten Knöchel-gehenden Merkmale (Tabelle 1) bei erwachsenen und jugendlichen Affen und Affen (Tabelle S1) unterstützt frühere Analysen (5, 6, 18), dass die Karpalmorphologie des afrikanischen Affen insgesamt von der der asiatischen Affen unterschieden werden kann, und terrestrische Affen und Menschen. Diese Analyse zeigt jedoch auch eine bisher nicht erkannte und überraschend hohe morphologische Variation der Handwurzelmerkmale erwachsener afrikanischer Affen, die Zweifel an der angenommenen funktionellen Verbindung zwischen spezifischen Aspekten der Handgelenkmorphologie und dem Gehverhalten der Knöchel aufkommen lässt. Wir fanden signifikante (P < 0,05 unter Verwendung eines χ2 Güte-Passungstests; Tabelle S2) Unterschiede in der Anwesenheit (großzügig definiert, um auch schwach entwickelte Merkmale einzuschließen) oder Abwesenheit von Knöchellaufmerkmalen bei afrikanischen Affen. Gorillas unterscheiden sich signifikant von Schimpansen und Bonobos in ihrer geringen Häufigkeit aller bis auf 2 der hier analysierten Knuckle-Walking-Merkmale. Zum Beispiel sind die dorsale Konkavität und der Schnabel des Kahnbeines in fast allen (96%) erwachsenen Pan-Troglodyten in dieser Probe (n = 32) zu finden und sind in 76% der Pan-Paniscus (n = 21) voll entwickelt. Dieselben Merkmale finden sich jedoch nur bei 6% der Patienten (n = 45) zusammen, unabhängig von Geschlecht oder Größe (Tabelle 2; Abb. 1). Darüber hinaus sind beide Merkmale auch häufig bei Nichtknuckle-Walking arboreal palmigrade (80%, n = 15) Affen und terrestrischen Palmigrade (73%, n = 11) und digitalisieren (57%, n = 14) Affen (Tabelle S2) gefunden.

Daher zeigen diese Ergebnisse (i), dass den meisten Gorillas Schlüsselmerkmale fehlen, von denen angenommen wurde, dass sie für die Begrenzung der Streckung des Handgelenks während des Gehens mit den Knöcheln kritisch sind (4, 17), und (ii) diese Merkmale bei Affen zu finden sind, die eine Vielzahl unterschiedlicher Handhaltungen und Substrate verwenden. Darüber hinaus zeigt die ontogenetische Analyse, dass die Merkmale des Skaphoids, die als wesentlich für das Gehen mit den Knöcheln angenommen werden (2, 4-6), bei Gorillas nicht nur inkonsistent entwickelt sind, sondern, wenn vorhanden, bei Gorillas nicht relativ früher in der Entwicklung auftreten (Tabelle 2). Unter Verwendung der traditionellen funktionalen Interpretation dieser Merkmale (17) scheint es daher, dass das Gorilla-Radiokarpalgelenk während der gesamten Ontogenese im Vergleich zu Pan tatsächlich weniger und nicht stabiler in der Ausdehnung ist.

Ein ähnlicher Mangel an Korrelation findet sich zwischen dem Knöchel-Gehverhalten und der Ontogenese der Scaphoid-Centrale-Fusion (37). Diese Funktion ist die am häufigsten diskutierte Knuckle-Walking-Funktion bei afrikanischen Affen und menschlichen Handgelenken (2, 4-6). Das starke heterochrone Muster, das im zunehmend früheren Zeitpunkt dieser Fusion unter Hominoiden gefunden wurde, zusätzlich zum Auftreten der Fusion in mehreren nicht-Knöchel-gehenden, stark arborealen Strepsirrhine-Primaten, deutet darauf hin, dass dieses Merkmal deutlicher mit der Phylogenie als mit der Funktion verbunden sein könnte (37).

Das gleiche Muster findet sich auch in anderen Handwurzelknochen wiederholt. Beispielsweise, Die Morphologie von Capitate und Hamate wurde traditionell auch zur Diagnose des Gehverhaltens der Knöchel verwendet (5, 6, 18, 19). Im Vergleich zu anderen Primaten sollen Capitate und Hamate bei afrikanischen Affen dehnungsbegrenzende Grate und Konkavitäten aufweisen, die als wichtige Merkmale interpretiert wurden, die die Stabilität während der Belastung in Knöchelgehhaltungen verbessern (5, 6, 19) (Abb. 2). Wie erwartet, sind diese Merkmale bei erwachsenen Menschen üblich (81-100%). Sie sind aber auch bei mehreren Affen ohne Knöchel voll entwickelt (17, 19, 38) (Tabelle S2). Diese Grate und Konkavitäten treten jedoch bei Gorilla viel seltener auf (nur 39%) und sind, wenn vorhanden, weniger akzentuiert als bei Pan (Tabelle 2).

Eine Verengung oder „Taillierung“ des Kapitatkörpers, ein Merkmal, das als Begrenzung der Streckung am Mittelhandgelenk interpretiert wurde, ist bei Gorilla im Vergleich zu Pan (14) und sogar im Vergleich zu einigen Baum- und Landaffen (39) ebenfalls weniger ausgeprägt (Abb. 2). Ein Verhältnis von Kapitathalsbreite zu Länge des Kapitatkörpers bei erwachsenen afrikanischen Affen und Affen zeigt, dass Gorilla im Vergleich zu P. paniscus (P = 0,00), P. troglodytes (P = 0,00) und terrestrischen Affen (P = 0,01) eine signifikant geringere Taille des Kapitats aufweist (Abb. S2). Wie beim Skaphoid entwickeln sich auch beim Gorilla viele dieser Capitate- und Hamate-Merkmale später und sind während der gesamten Ontogenese weniger akzentuiert oder fehlen im Vergleich zu Pan (Tabelle 2; Abb. 2). Somit spiegelt das Fehlen oder die minimale Expression dieser Merkmale bei Gorillas mehr, nicht weniger Ausdehnung und Beweglichkeit am Mittelhandgelenk wider als bei anderen afrikanischen Affen, die mit den Knöcheln gehen.

Diese Forschung zeigt, dass keines der hier diskutierten Handwurzelmerkmale, die traditionell zur Diagnose des Knöchelgehens verwendet wurden, als klare funktionelle Anpassungen an das Knöchelgehverhalten bei allen afrikanischen Affen angesehen werden kann. Im Gegensatz zu funktionalen Vorhersagen sind das Entwicklungsmuster, die Expression und die Häufigkeit der in Tabelle 1 aufgeführten mutmaßlichen Knuckle-Walking-Merkmale nicht bei allen afrikanischen Affen gleich; Sie sind bei Gorillas nicht häufiger oder akzentuierter und korrelieren nicht mit einem erhöhten Knuckle-Walking-Verhalten oder einer erhöhten Körpergröße. Der Unterschied zwischen Pan und Gorilla in Gegenwart oder Abwesenheit einer Morphologie des Handwurzelknochens, von der angenommen wird, dass sie die Bewegung des Handgelenks einschränkt, wird durch gemeldete Muster der Gelenkflexibilität in den 2 Gattungen bestätigt. Gorilla haben einen viel größeren Bereich der Handgelenkstreckung (58 °) (40) im Vergleich zu P. troglodyten (30-42°) (19, 40). Es bleibt schwierig, diesen Unterschied zu erklären, wenn angenommen wird, dass das Gehen mit den Knöcheln in Pan und Gorilla biomechanisch ähnlich ist. Die morphologischen und Bewegungsdaten erfordern eine neue Perspektive auf das Gehen mit den Knöcheln, die zu einer Neubewertung lang etablierter Modelle der menschlichen Evolution führt.

Eine mögliche Erklärung für die Disparität in der Karpalmorphologie bei knöchelgängigen Affen ist, dass Gorilla den Mangel an extensionslimitierenden osteologischen Merkmalen durch ein stärkeres Bandsystem ausgleicht. Obwohl dies noch im Detail getestet werden muss, deuten die gleiche relative Größe der Unterarmbeugemuskulatur bei afrikanischen Affen und das Rekrutierungsmuster dieser Muskeln während der Knöchelbewegung (41, 42) darauf hin, dass Weichteile dieser erhöhten Mobilität bei Gorillas nicht entgegenwirken.

Die Ablehnung dieser Möglichkeiten führt zu einer alternativen Hypothese: Das Knöchelgehen ist bei Pan und Gorilla nicht dasselbe biomechanische Phänomen. Frühere Forscher haben posturale (16, 31, 32) und biomechanische (13, 14) Unterschiede im Knuckle-Walking-Verhalten bei afrikanischen Affen festgestellt, und unsere Hypothese erweitert diese Grundlage der Arbeit, um darauf hinzuweisen, dass Knuckle-Walking eine grundlegend andere Art der Fortbewegung bei Pan und Gorilla ist. Diese Hypothese wird durch vorhandene lokomotorische Daten des afrikanischen Affen gestützt (17, 27-35). Wie bei anderen Formen der Fortbewegung hat die Körperhaltung der Gliedmaßen einen tiefgreifenden Einfluss auf die Belastung des Handgelenks und der Finger bei einem Knöchel gehenden Tier. Wir schlagen vor, dass Gorilla beim Gehen mit den Knöcheln eine relative „säulenförmige“ Vorderbeinhaltung verwendet, bei der die Hand- und Handgelenke im Vergleich zu den von Pan angenommenen ausgedehnteren Haltungen in einer relativ geraden, neutralen Haltung ausgerichtet sind (Abb. 3). Tiere, die eine relativ säulenförmige Handgelenk- und Handhaltung verwenden, hätten Handwurzelgelenke, die mit der Hand und dem Unterarm übereinstimmen, ähnlich wie bei großen graviportalen Tieren wie Elefanten (43). Das direkte Abstützen von Lasten über vertikal ausgerichtete Vordergliedgelenke während der Abstützphase erklärt das Fehlen von postulierten knöchernen Anpassungen an Biegebelastungen bei Gorillas und ermöglicht auch mehr Beweglichkeit am Gelenk (43). Im Gegensatz dazu zeigen Pan, die verlängerte Handgelenkhaltungen aufweisen (Fig. 3), erfahren höhere verbiegende Lasten. So haben Karpalknochen relativ prominente osteologische Merkmale, die traditionell, aber fälschlicherweise, einfach als Merkmale interpretiert wurden, die mit dem Gehen im Allgemeinen und nicht mit einer bestimmten Haltung verbunden sind. Die Vorstellung, dass Pan und Gorilla unterschiedliche Handgelenkhaltungen verwenden, stimmt mit den hier vorgestellten morphometrischen Daten überein. Obwohl diese Hypothese noch mit videografischen Daten im Detail untersucht werden muss, wird diese Idee durch frühere Untersuchungen gestützt, die zeigen, dass Gorilla im Vergleich zu Pan (40) eine erhöhte Beweglichkeit des Handgelenks aufweist, ein überstreckteres Ellenbogengelenk (31) und eine relativ gleiche Länge der Strahlen 2 bis 4, wodurch ein größerer, stabilerer Bereich geschaffen wird, über den axiale Lasten verteilt werden können (32).

Die Variation in der afrikanischen Affen-Handhaltung kann durch die Berücksichtigung von Unterschieden in der Substratnutzung vollständiger verstanden werden, was wiederum die hohe Häufigkeit von postulierten Knuckle-Walking-Merkmalen bei Pan und mehreren Nicht-Knuckle-Walking-Vierbeinern erklären könnte Primaten, die in dieser Studie berichtet wurden. Insbesondere schlagen wir vor, dass Merkmale, die traditionell mit dem Gehen mit den Knöcheln verbunden sind, tatsächlich die gewohnte Belastung des Handgelenks in einer ausgestreckten Haltung auf Baumsubstraten widerspiegeln können (Abb. 3). Im Vergleich zu Gorillas verwenden Schimpansen und Bonobos häufiger sowohl Knuckle-Walking als auch Palmigrady auf arborealen Substraten während der gesamten Ontogenese (28, 30, 34). Um das Gleichgewicht und die Sicherheit in einer Baumumgebung zu erhalten, können Primaten im Vergleich zur terrestrischen Fortbewegung eine ausgedehntere Handgelenkhaltung (17), ein stärker gebeugtes Ellenbogengelenk (44) und eine variablere Handhaltung (16, 31-33) einnehmen. Tiefere Gliedmaßengelenkwinkel senken den Massenschwerpunkt des Tieres relativ zum Substrat (45), verbessern das Gleichgewicht, erhöhen aber auch den Moment Arm an den Handgelenken (und Ellbogengelenken). Darüber hinaus ist anzumerken, dass Pan im Vergleich zu Gorilla (46) deutlich längere Mittelhandknochen hat, und diese erhöhte Länge könnte möglicherweise den Biegebelastungsarm in Pan weiter erhöhen. Wir nehmen an, dass die hohe Häufigkeit der postulierten streckungsbegrenzenden Knochenmorphologie, die zwischen Pan und mehreren anderen Primaten geteilt wird, die relativ ausgedehnte Handgelenkhaltungen verwenden (z. B. Palmigrady bei Affen), tatsächlich Merkmale sind, die besser beschrieben werden als einfach die gewohnheitsmäßige Belastung des Handgelenks in einer verlängerten Position widerspiegeln, anstatt Merkmale, die die Streckung an sich begrenzen. Wenn, wie es scheint, die Handgelenkstreckung während der arborealen Fortbewegung zunimmt, dann können diese knöchernen Merkmale eher als die arborealen Handhaltungen von Pan als das Knöchel-Gehen selbst angesehen werden.

Somit kommt ein neuartiges Verständnis der funktionalen Bedeutung dessen, was zuvor als Merkmale angesehen wurde, die das Gehen mit den Knöcheln widerspiegeln, ans Licht, wenn wir (i) sie nur in den Taxa interpretieren, für die sie vorhanden sind (Pan) und (ii) die Wahrscheinlichkeit von 2 biomechanisch unterschiedlichen Arten von Knöchel-Walking in Pan und Gorilla erkennen. Funktionale Interpretationen dieser Merkmale scheitern, wenn das Gehen unter allen afrikanischen Affen als ein einziges, einheitliches Verhalten angesehen wird. Obwohl es andere mutmaßliche Knuckle-Walking-Merkmale des Handgelenks und der Vorderbeine gibt (5, 6), die in diesem Bericht nicht behandelt wurden und die möglicherweise ein stärkeres funktionelles Signal für das Knuckle-Walking-Verhalten enthalten könnten, zeigen die hier vorgestellten Daten, dass die Korrelation zwischen diesen Merkmalen und der Fortbewegung des Knuckle-Walking sollte nicht vermutet werden.

Die Ergebnisse dieser Studie zeigen, dass die Forscher alle postulierten Merkmale des Knöchelgehens neu bewerten und ihre Wirksamkeit als Indikatoren für das Verhalten des Knöchelgehens bei vorhandenen und ausgestorbenen Primaten überdenken müssen. In diesem Zusammenhang macht es das Fehlen mehrerer postulierter Knuckle-Walking-Merkmale bei vorhandenen Knuckle-Walkern (und das Vorhandensein einiger dieser Merkmale bei Nicht-Knuckle-Walkern) schwierig zu argumentieren, dass es eindeutige Beweise dafür gibt, dass sich der Bipedalismus aus einem terrestrischen Knuckle-Walking-Vorfahren entwickelt hat. Stattdessen stützen unsere Daten die gegenteilige Vorstellung, dass Merkmale der Hand und des Handgelenks, die im menschlichen Fossilienbestand gefunden wurden und traditionell als Indikatoren für das Verhalten beim Gehen mit den Knöcheln behandelt wurden, tatsächlich Hinweise auf Arborealität und nicht auf Terrestrialität sind.

Die hier und in anderen Studien zur Variation der afrikanischen Affenmorphologie (11, 12, 14, 15) und des Verhaltens (30-32, 35) vorgestellten Daten stützen eine Hypothese der unabhängigen Evolution des Knöchel-Gehverhaltens in den 2 afrikanischen Affenlinien. Unsere Daten können die Hypothese nicht zurückweisen, dass sich das Knöchelgehen nur einmal an der Basis der afrikanischen Affen- und Menschenklasse entwickelte und dass sich diese Unterschiede nach der Spaltung von Gorilla und Pan entwickelten (Abb. S1). Ohne die evolutionäre und ontogenetische Plastizität dieser osteologischen Merkmale oder den Einfluss anderer Bewegungsabläufe, an denen Pan und Gorilla beteiligt sind, auf die Morphologie des Handgelenks vollständig zu verstehen, ist es schwierig, sich über die Entwicklung des nichthomologen Gehverhaltens der Knöchel bei afrikanischen Affen sicher zu sein. In Ermangelung klarer Beweise für einen terrestrischen Knöchel-Walking-Ursprung für den menschlichen Bipedalismus schlagen wir jedoch vor, dass die unabhängige Evolution einer generalisierten lokomotorischen Anpassung, die es Affen mit großem Körper einfach ermöglicht, ihre Hochbaummorphologie beizubehalten und sich gleichzeitig effektiv auf dem Boden zu bewegen, ein vernünftiges und wahrscheinliches Evolutionsszenario ist. Die zunehmende klimatische und ökologische Instabilität, die einen Großteil des Miozäns kennzeichnete (47), könnte die hominoide Linie gezwungen haben, mehrere unabhängige Stadien des terrestrischen und arborealen Bewegungsverhaltens zu durchlaufen. Der miozäne hominoide Fossilienbestand unterstützt nachdrücklich die unabhängige Evolution spezialisierter suspensorischer Anpassungen (z. B. Morotopithecus, Oreopithecus oder Pongo) (48), und dasselbe kann für das Gehen mit den Knöcheln gelten. Es gibt wenige, wenn überhaupt, Handgelenk Ähnlichkeiten zwischen allen afrikanischen Affen und Menschen, die direkt mit terrestrischen Knöchel-Walking-Fortbewegung in Verbindung gebracht werden können. Daher erfordert die unabhängige Entwicklung dieses Verhaltens bei afrikanischen Affen weniger Homoplasie als zuvor vorgeschlagen (4-6). Merkmale, die im Hominin-Fossilienbestand gefunden wurden und traditionell mit einer breiten Definition von Knöchelgehen in Verbindung gebracht wurden, spiegeln eher die gewohnheitsmäßige pfannenartige Verwendung verlängerter Handgelenkhaltungen wider, die in einer baumartigen Umgebung besonders vorteilhaft sind. Dies wiederum deutet darauf hin, dass sich die menschliche Bipedalität von einem eher baumartigen Vorfahren entwickelt hat, der eine verallgemeinerte lokomotorische und ökologische Nische besetzt, die allen lebenden Affen gemeinsam ist (7, 8, 10).