Comenzó una carrera en publicidad en 1958 como cartero en la oficina de Sydney de J. Walter Thompson y después de cinco años tomó un papel creativo en Berry Currie Advertising. Cinco años después fue Director Creativo de esa agencia. En 1968, junto con su socio Director de Arte Dunc McAllan, fundó su propia agencia en Sídney y la pareja pronto se asoció con Rob Palmer y Mike Strauss, que ya tenían una pequeña tienda en Melbourne con acreditación de compra de medios para iniciar Singleton, Palmer y Strauss, McAllan. SPASM abrió con oficinas en Sídney y Melbourne.
SPASM (y Singleton en particular) son notables en la historia de la publicidad australiana por abrazar una voz ocker en sus comunicaciones en un momento en que grupos de agencias multinacionales hacían sentir su presencia con el advenimiento de la planificación estratégica y tonos de voz británicos o estadounidenses imitadores. Los clientes de SPASM eran en gran parte minoristas locales de Sydney y en lugar de usar voces pulidas, los anuncios de Singleton abrazaban el tono de hombre de clase trabajadora. Se creó una campaña exitosa para los mayoristas David Holdings. La voz en off gritaba los precios del minorista antes de la frase irritante » ¿De dónde lo sacas?». Se tomaron enfoques similares de » frente baja «para los neumáticos Jax» Jax the ripper Tyremen with the deals «y para Hudsons Timber and Hardware con un viejo manitas desdentado que pintaba»‘udsons with a haitch». Los críticos ridiculizaron este estilo como publicidad ocker, pero allanaría el camino para el éxito posterior del estilo lacónico y autocrítico de la publicidad local australiana, como la creada por la agencia Mojo en la década de 1980.
En 1973, Singleton y sus socios vendieron SPASM al estadounidense Doyle Dane Bernbach y Singleton fue durante un tiempo Director General de las operaciones australianas de DDB. Trabajar para una gran multinacional con propietarios extranjeros fue un desafío para Singleton y dejó el negocio en 1977, lo que provocó una larga cláusula de no competencia en su contrato. En 1985 Singleton comenzó de nuevo por su cuenta con «John Singleton Advertising». El corredor de bolsa de Sydney Rene Rivkin compró una participación silenciosa en la agencia durante su desarrollo en la década de 1980. Singleton desarrolló estrechos vínculos con el Partido Laborista Australiano y creó la publicidad para la exitosa campaña electoral de Bob Hawke en 1983. John Singleton Advertising cotiza en bolsa, se convirtió en Singleton Group Ltd en 1994, luego creció para convertirse en STW Communications Group Ltd en 2002, que ahora es propietaria de más de cincuenta negocios de marketing y publicidad australianos, incluida la agencia de publicidad Singleton Ogilvy & Mather y tiene un interés en las operaciones australianas de J. Walter Thompson. A lo largo del camino, Singleton adquirió participaciones personales en empresas, incluida la compra en 1990 de la red de televisión del Grupo Ten a la administración judicial y una adquisición en 2000 de la red No 3 de Indonesia, SCTV. Estas propiedades personales, además de los intereses de éxito y crecimiento del Grupo STW, permitieron a Singleton acumular una fortuna personal masiva.
