Flagstad fue notado por primera vez por Otto Hermann Kahn, entonces Presidente de la junta directiva de la Ópera Metropolitana, en un viaje a Escandinavia en 1929, y la dirección de Met hizo propuestas poco después. Sin embargo, sus cartas nunca fueron contestadas. En ese momento, Flagstad acababa de conocerla para ser su segundo marido e incluso había considerado brevemente renunciar a la ópera por completo. Luego, en el verano de 1934, cuando el Met necesitaba un reemplazo para Frida Leider, Flagstad accedió a una audición para el director Artur Bodanzky y se reunió con el director general Giulio Gatti-Casazza en St Moritz en agosto de 1934, y se comprometió inmediatamente. Al salir de St Moritz, las palabras de despedida de Bodanzky para Flagstad fueron » Ven a Nueva York tan pronto como conozcas estos papeles (Isolda, los tres Brünnhildes, Leonora en Fidelio y el Marschallin en Der Rosenkavalier). ¡Y sobre todo no vayas a engordar! Tu figura esbelta y juvenil no es la menor razón por la que estabas comprometida.»
En el Met Flagstad se convirtió en pupila del entrenador vocal Hermann Weigert, quien la preparó para todos sus papeles en la compañía. Su debut en el Met, como Sieglinde en Die Walküre en la tarde del 2 de febrero de 1935, causó sensación, aunque no fue planeado como un evento especial. En ese momento, después de semanas de ensayos, la dirección de Met ya sabía lo que tenían, pero sin embargo decidieron un debut discreto. Flagstad era desconocido en los Estados Unidos en ese momento. La actuación fue, sin embargo, transmitida a nivel nacional en el programa de radio sindicado semanal del Met, y la primera idea del diluvio de elogios de la crítica por venir se dio cuando la presentadora de intermedio y ex estrella del Met, Geraldine Farrar, descartó sus notas preparadas, abrumada por lo que acababa de escuchar, y anunció sin aliento que una nueva estrella acababa de nacer. Días después, Flagstad cantó Isolde, y más tarde ese mes, interpretó Brünnhilde en Die Walküre y Götterdämmerung por primera vez. Antes del final de la temporada, Flagstad cantó Elsa en Lohengrin, Elisabeth en Tannhäuser, y su primer Kundry en Parsifal. Casi de la noche a la mañana, se había establecido como la soprano wagneriana preeminente de la época. Según la mayoría de los críticos, sigue siendo la soprano dramática wagneriana suprema en disco en virtud de su voz única. Se ha dicho que salvó a la Ópera Metropolitana de la bancarrota inminente. Sus actuaciones, a veces tres o cuatro a la semana en sus primeros días en el Met, se agotaron rápidamente en la taquilla tan pronto como salieron a la venta. Sus servicios al Met no eran solo de recibos de taquilla; sus llamamientos personales a nivel nacional a los oyentes de radio durante los intermedios de la matiné del sábado trajeron miles de dólares en donaciones a las arcas del Met. Fidelio (1936 y más tarde) fue su único papel no wagneriano en el Met antes de la guerra. En 1935, interpretó a los tres Brünnhildes en el ciclo de Anillos de la Ópera de San Francisco. En 1937, apareció por primera vez en la Chicago City Opera Company.
En 1936 y 1937, Flagstad interpretó los papeles de Isolda, Brünnhilde y Senta en la Royal Opera House, Covent Garden, con Sir Thomas Beecham, Fritz Reiner y Wilhelm Furtwängler, despertando tanto entusiasmo allí como en Nueva York. También realizó una gira por Australia en 1938. Hollywood también intentó sacar provecho de Flagstad fever, después de su repentina popularidad en los Estados Unidos a mediados de la década de 1930, con sus muchas apariciones en la radio NBC, el Kraft Music Hall con Bing Crosby y apariciones regulares en The Ford Sunday Evening Hour de la CBS. Aunque Flagstad no estaba interesada en el estrellato o los contratos de Hollywood en sí, hizo viajes a Hollywood a finales de la década de 1930 para sesiones de fotos publicitarias, apariciones públicas, conciertos en el Hollywood Bowl, y filmó una interpretación del Grito de batalla de Brünnhilde de Die Walküre para la antología de variedades de Hollywood The Big Broadcast de 1938, en la que fue presentada al público cinematográfico estadounidense por Bob Hope. Flagstad y Sonja Henie son los únicos noruegos que tienen sus propias estrellas en el «Paseo de la Fama»de Hollywood.
Su carrera en el Met, sin embargo, no estuvo exenta de altibajos. Flagstad se involucró en una pelea de larga duración con Lauritz Melchior, co-estrella de tenor, después de que Melchior se ofendiera por algunos comentarios que Flagstad hizo sobre «fotos publicitarias estúpidas» durante un juego de bridge en la suite del hotel de Flagstad mientras los dos estaban de gira juntos en Rochester, Nueva York. Durante el infame juego de bridge estuvieron presentes Flagstad, Melchior y su esposa, y Edwin McArthur. Después, Melchor avivó aún más las llamas insistiendo en que no habría llamadas de telón en solitario para Flagstad cuando los dos actuaron juntos. El público no tenía idea de que, a pesar de las maravillosas y a veces históricas actuaciones, los dos nunca se dijeron una palabra fuera del escenario durante los próximos dos años. Fue el esposo de Flagstad, Henry Johansen, quien finalmente los unió para hacer las paces. Flagstad también tuvo un feudo con el director general del Met, Edward Johnson, después de la muerte del director Artur Bodanzky, cuando pidió ser dirigida por su acompañante, Edwin McArthur, en lugar del nuevo director del Met, Erich Leinsdorf. Flagstad había querido esto para McArthur, a quien había tomado bajo su ala. Johnson se negó y no quiso oír hablar de ello más. Sin embargo, Flagstad se salió con la suya; pasó por encima de la cabeza de Johnson y discutió el asunto con la junta directiva del Met, particularmente David Sarnoff, fundador y presidente de RCA y NBC. Fue Sarnoff quien hizo los arreglos para que McArthur comenzara a dirigir producciones de Met de forma limitada. Sin embargo, su relación con Johnson mejoró; justo antes de que Flagstad dejara el Met en 1941, en la noche de su 100a actuación de Isolda, recibió 100 rosas, cortesía de Melchior y Johnson.
Habiendo recibido repetidos y crípticos cablegramas de su marido, que había regresado a Noruega un año y medio antes, Flagstad se vio obligada a considerar abandonar los Estados Unidos en 1941. Aunque descartó las implicaciones políticas de la partida de alguien de su fama de los Estados Unidos a la Noruega ocupada por Alemania, fue una decisión difícil para ella. Tenía muchos amigos, colegas y, por supuesto, muchos fans en todo Estados Unidos. Aún más importante, su hija de 20 años de edad, Else, se había casado con un estadounidense llamado Arthur Dusenberry y vivía con su nuevo esposo en un rancho de amigos en Bozeman, Montana. Fue Edwin McArthur quien regaló a la novia en la boda en Bozeman un año antes. Sin embargo, en contra de los mejores consejos de sus amigos y colegas, incluido el ex presidente Herbert Hoover, quien le suplicó que se mantuviera fuera de Europa, regresó a Noruega a través de Lisboa, Madrid, Barcelona, Marsella y Berlín en abril de 1941. Aunque durante la guerra actuó solo en Suecia y Suiza, países no ocupados por las fuerzas alemanas, este hecho no templó la tormenta de opinión pública que la lastimó personal y profesionalmente durante los siguientes años. Su esposo fue arrestado después de la guerra por lucrarse durante la ocupación que involucraba su negocio de madera. Este arresto, junto con su decisión de permanecer en la Noruega ocupada, la hizo impopular, particularmente en los Estados Unidos. El embajador y columnista noruego Walter Winchell habló en su contra. En 1948, realizó varios conciertos benéficos para el United Jewish Appeal. En defensa del esposo de Flagstad, Henry Johansen, después de su muerte se reveló que durante la ocupación fue arrestado por la Gestapo y detenido durante ocho días. Además, uno de los hijos de Johansen de su primer matrimonio, Henry Jr, había sido miembro de la resistencia noruega durante toda la guerra.
