Kurama-dera remonta su historia al año 770, como se detalla en un antiguo relato conservado en el templo llamado Anbagai-ji Engi. En estos registros está escrito que el monje chino Ganchō, discípulo del famoso Jianzhen (conocido como Ganjin en Japón), residió en su templo de maestros, Tōshōdai-ji, incluso después de su muerte. Sin embargo, cierto día vio un sueño en el que se le instruyó que fuera al norte, donde se concentraba una gran cantidad de poder espiritual y se decía que moraban los tengu y los espíritus de las montañas. Cuando se dirigía hacia allí, Ganchō se perdió irremediablemente hasta que el dios Kibune Myōjin apareció en un sueño y le ordenó que mirara al cielo en el este a la mañana siguiente para contemplar un milagro. Cuando lo hizo, el monje se sorprendió al ver un caballo blanco con una silla de montar vacía, y siguió a ese caballo hasta que llegó a la montaña que luego se llamaría Monte. Kurama, escrito con los caracteres kanji para «caballo»y» silla de montar». Allí Ganchō estableció un campamento, pero pronto fue atacado por una oni femenina con la intención de devorarlo. El monje se peleó con el demonio y huyó de ella, buscando refugio en un árbol hueco donde comenzó a orar por la salvación. En respuesta, el Guardián del Norte, Bishamonten, exterminó al demonio. Gracias a Bishamonten, Ganchō estableció una pequeña ermita en el lugar con el fin de luchar por la Iluminación y adorar al Rey Celestial.
Cuando la capital se trasladó de Nara a Kioto en 794, muchos nobles y cortesanos vinieron con ella, y un hombre, Fujiwara Issendo, miembro de un clan inmensamente poderoso y asociado con la construcción del templo Tō-ji en el sur de Kioto, patrocinó la construcción de un templo adecuado en el monte. Kurama dos años más tarde después de ver una visión de los Mil Brazos de Kannon. La familia Fujiwara a menudo consagraba a la Diosa de la Compasión, Kannon, en los templos que patrocinaban, por lo que Kurama-dera vino a adorar a ambas divinidades, convirtiéndose finalmente en un templo de la secta Tendai. A lo largo de los años, el complejo sufrió varios incendios y fue incendiado y reconstruido, pero cada vez los tesoros y las estatuas budistas fueron rescatados con éxito y devueltos a nuevos hogares.
Una de las leyendas históricas más famosas del período Heian, la historia de la Rebelión Heike, involucra a Kurama-dera. El templo fue el lugar donde Minamoto no Yoshitsune (1159-1189), el joven hijo del señor asesinado del clan Minamoto, fue colocado por los rivales políticos de su padre, el clan Taira, para crecer como monje en lugar de un guerrero que más tarde sería capaz de oponerse a ellos. Se dice que a pesar de su intención de convertirlo en un monje, Yoshitsune se escabulló en los bosques de las montañas y fue entrenado por el rey de los tengu en el manejo de la espada antes de abandonar la vida monástica para reclamar el honor de su familia y vengarse de los Taira junto a sus hermanos.
Kurama-dera cambió de secta varias veces a lo largo de los siglos hasta que el Abad Shigaraki Kōun estableció la Kurama-kōkyō (Escuela Kurama) de Budismo en 1947. Con los diversos métodos de entrenamiento y estilos de adoración de la naturaleza representados en Kurama-dera, lo que lo hace muy diferente de otras escuelas establecidas, se independizó de la secta Tendai en 1949. Tras la fundación de esta nueva secta, introdujeron la formación de una Trinidad conocida como Sonten compuesta por Bishamonten, Kannon y la deidad esotérica adorada solo en Kurama-dera llamada Gohōmaōson. La escuela Kurama enseña que la vida es guiada por la misericordia de Kannon, la verdad de Bishamonten y la energía de Maōson en la forma del Sonten de la trinidad suprema.
