nykyisen katedraalin edeltäjä rakennettiin vuonna 1250, ja sen korvasi kivikirkolla vuonna 1333 suuriruhtinas Ivan Kalita, josta tuli myöhemmin ensimmäinen kirkkoon haudattu venäläinen monarkki. Vuonna 1505 suuriruhtinas Iivana III, joka oli jo keskellä Kremlin suurta kunnostushanketta, käänsi huomionsa kirkkoon, kuten Neitsyt Marian katedraalin uudelleenrakentamisessa kaksi vuosikymmentä aiemmin, kääntyi italialaisten arkkitehtien puoleen saadakseen apua. Italialainen Lamberti Aloisio da Mantagnana (Aloisio Uusi) kutsuttiin Moskovaan, ja uuden katedraalin rakentaminen aloitettiin 21.toukokuuta 1505. Ivan kuoli saman vuoden syksyllä, ja hänet haudattiin vielä keskeneräiseen rakennukseen. Katedraalin rakennustyöt valmistuivat vuoden 1508 loppuun mennessä, mutta se vihittiin virallisesti käyttöön vasta 8.marraskuuta 1509.
uusi rakennus sisälsi monia Italian renessanssin elementtejä, ja monet näistä yksityiskohdista (joita Moskovan mittapuulla pidettiin ”eksoottisina”) katosivat myöhemmissä korjauksissa ja restauroinneissa. Sisäseinät maalattiin freskoilla vasta 1560-luvulla, serbialaisen Lazarin fresko maalattiin vuonna 1564. Lisäksi katedraalin sisällä on Pyhän Savan, Stefan Nemanjan (Pyhä Simeon) ja Bysantin keisarin Mikael VIII Palaiologoksen kuvauksia, jotka todistavat Iivana Julman yhteydestä hänen serbialaisiin juuriinsa. Hänen äitinsä Elena Glinskaja oli Liettuan ruhtinas Vasili Lvovitš Glinskin ja Serbiprinsessa Ana Jakšićin tytär.
katedraali vaurioitui vuoden 1737 Kremlin tulipalossa, ja sitä uhkasi edelleen suuren Kremlin palatsin edeltäjän rakentaminen, mikä johti maaperän vajoamiseen ja aiheutti muurien suuntaukseen lievää kallistumista.
Venäjän armeijan voittoja juhlittiin Arkkienkelin katedraalissa. Kaikki Venäjän tsaarit ja suuriruhtinaat haudattiin katedraaliin Pietari Suuren aikaan saakka, samoin monet empressit ja veriruhtinaat Boris Godunovia lukuun ottamatta. Kun kuninkaallinen hautausmaa siirrettiin Pietari-Paavalin katedraaliin Pietariin, tänne haudattiin vain tsaari Pietari II, joka sattui kuolemaan Moskovassa.
näkymä Arkkienkelin katedraaliin Iivana suuren kellotornista, taustalla Marian ilmestyksen katedraali.
tuomiokirkossa on 54 hautaa, joista 46 on koristeltuja whitestone-hautakiviä (1636-1637) ja pronssista lasitettuja koteloita (1903). Huomattava on tsarevitš Demetrioksen, Iivana Julman pojan, hauta, joka haudattiin sinne 1600-luvun alussa ja kanonisoitiin myöhemmin.
Venäjän vuoden 1917 vallankumouksen aikana katedraali vaurioitui taisteluissa. Sen jälkeen bolševikkihallinto sulki sen. 1950-luvulla se muiden Moskovan Kremlin säilyneiden kirkkojen ohella säilytettiin museona. Suuri osa kirkon aarteista joko siirrettiin Kremlin Asevarastomuseoon tai myytiin ulkomaille.
vuoden 1992 jälkeen rakennus palautettiin Venäjän ortodoksiselle kirkolle ja satunnaisia jumalanpalveluksia jatkettiin.
