Un précurseur de la cathédrale actuelle a été construit en 1250, et a été remplacé par une église en pierre en 1333 par le Grand-duc Ivan Kalita, qui deviendra plus tard le premier monarque russe à être enterré dans l’église. En 1505, le Grand-duc Ivan III, déjà au milieu d’un projet de rénovation majeur pour le Kremlin, s’est tourné vers l’église, comme dans le cas de la reconstruction de la cathédrale de l’Assomption deux décennies plus tôt, s’est tourné vers des architectes italiens pour obtenir de l’aide. Un Italien, Lamberti Aloisio da Mantagnana (Aloisio le Nouveau) a été invité à Moscou, et le terrain a été jeté pour une nouvelle cathédrale le 21 mai 1505. Ivan est décédé à l’automne de la même année et a été enterré dans le bâtiment encore inachevé. Les travaux de la cathédrale ont été achevés à la fin de 1508, mais elle n’a été officiellement consacrée que le 8 novembre 1509.
Le nouveau bâtiment incorporait de nombreux éléments de la Renaissance italienne, et nombre de ces détails (considérés comme « exotiques » selon les normes moscovites) ont disparu lors de réparations et de restaurations ultérieures. Les murs intérieurs n’ont été peints avec des fresques que dans les années 1560. Une fresque de Lazar de Serbie a été peinte en 1564. En outre, à l’intérieur de la cathédrale se trouvent les représentations de Saint Sava, Stefan Nemanja (Saint Siméon) et de l’empereur byzantin Michel VIII Paléologue attestant du lien d’Ivan le Terrible avec ses racines serbes. Sa mère Elena Glinskaya était une fille du prince Vasili Lvovich Glinsky de Lituanie et de la princesse serbe Ana Jakšić.
La cathédrale a été endommagée lors de l’incendie du Kremlin de 1737 et a été menacée par la construction du prédécesseur du Grand Palais du Kremlin, qui a entraîné un affaissement du sol et une légère inclinaison de l’orientation des murs.
Les victoires de l’armée russe ont été célébrées dans la cathédrale de l’Archange. Tous les tsars et grands princes russes ont été enterrés dans la cathédrale jusqu’à l’époque de Pierre le Grand, ainsi que de nombreuses impératrices et princes du sang, à la seule exception de Boris Godounov. Après le transfert de la nécropole royale à la cathédrale Pierre-et-Paul de Saint-Pétersbourg, seul le tsar Pierre II, décédé à Moscou, a été inhumé ici.
Vue de la cathédrale de l’Archange depuis le Clocher d’Ivan le Grand, avec la cathédrale de l’Annonciation en arrière-plan.
Il y a 54 sépultures dans la cathédrale, avec 46 pierres tombales ornées de pierre blanche (1636-1637) et des boîtiers vitrés en bronze (1903). À noter la tombe du Tsarévitch Démétrios, le fils d’Ivan le Terrible, qui y a été enterré au début du 17ème siècle et a ensuite été canonisé.
Pendant la Révolution russe de 1917, la cathédrale a été endommagée pendant les combats. Par la suite, il a été fermé par le régime bolchevique. Au cours des années 1950, avec les autres églises survivantes du Kremlin de Moscou, elle a été conservée en tant que musée. Une grande partie des trésors de l’église ont été soit transférés au Musée de l’armurerie du Kremlin, soit vendus à l’étranger.
Après 1992, le bâtiment a été rendu à l’Église orthodoxe russe et les services religieux occasionnels ont repris.