Il a commencé une carrière dans la publicité en 1958 comme garçon de poste dans le bureau de Sydney de J. Walter Thompson et après cinq ans, a pris un rôle créatif chez Berry Currie Advertising. Cinq ans plus tard, il était directeur de la création de cette agence. En 1968, avec son partenaire Directeur artistique Dunc McAllan, il a créé sa propre agence à Sydney et le couple s’est rapidement associé à Rob Palmer et Mike Strauss qui avaient déjà une petite boutique à Melbourne avec une accréditation d’achat de médias pour lancer Singleton, Palmer et Strauss, McAllan. SPASM a ouvert des bureaux à Sydney et Melbourne.
SPASM (et Singleton en particulier) sont remarquables dans l’histoire de la publicité australienne pour avoir adopté une voix ocker dans leurs communications à une époque où les groupes d’agences multinationales faisaient sentir leur présence avec l’avènement de la planification stratégique et des tons de voix imitant les Britanniques ou les Américains. Les clients de SPASM étaient en grande partie des détaillants locaux de Sydney et plutôt que d’utiliser des voix polies, les publicités de Singleton adoptaient le ton de l’homme de la classe ouvrière. Une campagne réussie a été créée pour les grossistes David Holdings. La voix off a crié les prix du détaillant avant le slogan irritant « Où l’obtenez-vous? ». Des approches similaires « à front bas » ont été adoptées pour les pneus Jax « Jax l’éventreur Tyremen avec les offres » et pour le bois et la quincaillerie Hudsons utilisant un vieux bricoleur sans dents spruiking « ‘udsons avec un haitch ». Les critiques ont tourné ce style en dérision en tant que publicité ocker, mais cela ouvrirait la voie au succès ultérieur du style laconique et autodérision de la publicité locale australienne, tel que celui créé par l’agence Mojo dans les années 1980.
En 1973, Singleton et ses associés ont vendu SPASM au Doyle Dane Bernbach américain et Singleton a été pendant un certain temps Directeur général des opérations australiennes de DDB. Travailler pour une grande multinationale avec des propriétaires étrangers était un défi pour Singleton et il a quitté l’entreprise en 1977, déclenchant une longue clause de non-concurrence dans son contrat. En 1985, Singleton a recommencé seul avec « John Singleton Advertising ». Rene Rivkin, courtier en valeurs mobilières de Sydney, a acheté une participation silencieuse dans l’agence pendant son développement dans les années 1980. Singleton a développé des liens étroits avec le Parti travailliste australien et a créé la publicité pour la campagne électorale réussie de Bob Hawke en 1983. John Singleton Advertising a été cotée en bourse, est devenue Singleton Group Ltd en 1994, puis a grandi pour devenir STW Communications Group Ltd en 2002, qui possède maintenant plus de cinquante entreprises de marketing et de publicité australiennes, y compris l’agence de publicité Singleton Ogilvy & Mather et détient une participation dans les opérations australiennes de J. Walter Thompson. En cours de route, Singleton a acquis des participations personnelles dans des entreprises, notamment le rachat en 1990 du réseau de télévision Ten Group de la mise sous séquestre et l’acquisition en 2000 du réseau indonésien No 3 SCTV. Ces avoirs personnels, en plus du succès et de la croissance des intérêts du groupe STW, ont permis à Singleton d’amasser une énorme fortune personnelle.
