Flagstad a été remarquée pour la première fois par Otto Hermann Kahn, alors président du conseil d’administration du Metropolitan Opera, lors d’un voyage en Scandinavie en 1929, et a rencontré la direction peu de temps après. Leurs lettres n’ont cependant jamais reçu de réponse. À l’époque, Flagstad venait de la rencontrer pour devenir son deuxième mari et avait même brièvement envisagé d’abandonner complètement l’opéra. Puis, à l’été 1934, lorsque le Met a besoin d’un remplaçant pour Frida Leider, Flagstad accepte d’auditionner pour le chef d’orchestre Artur Bodanzky et rencontre le directeur général Giulio Gatti-Casazza à St Moritz en août 1934, et elle est immédiatement engagée. En quittant St Moritz, les mots d’adieu de Bodanzky pour Flagstad étaient « Venez à New York dès que vous connaissez ces rôles (Isolde, les trois Brünnhildes, Leonore dans Fidelio et le Marschallin dans Der Rosenkavalier). Et surtout n’allez pas grossir! Votre silhouette mince et jeune n’est pas la moindre des raisons pour lesquelles vous étiez fiancé. »
Au Met Flagstad est devenue l’élève du coach vocal Hermann Weigert, qui l’a préparée à tous ses rôles au sein de la compagnie. Ses débuts au Met, en tant que Sieglinde dans Die Walküre l’après-midi du 2 février 1935, ont fait sensation, bien que cela n’ait pas été prévu comme un événement spécial. À ce moment-là, après des semaines de répétitions, la direction de Met savait déjà ce qu’ils avaient, mais ils ont néanmoins décidé de faire des débuts discrets. Flagstad était inconnu aux États-Unis à l’époque. La performance a cependant été diffusée à l’échelle nationale sur l’émission de radio hebdomadaire syndiquée du Met, et la première impression du déluge d’éloges critiques à venir a été donnée lorsque l’animatrice de l’entracte et ancienne star du Met Geraldine Farrar a jeté ses notes préparées, submergée par ce qu’elle venait d’entendre, et a annoncé à bout de souffle qu’une nouvelle star venait de naître. Quelques jours plus tard, Flagstad chante Isolde, et plus tard ce mois-là, elle interprète Brünnhilde dans Die Walküre et Götterdämmerung pour la première fois. Avant la fin de la saison, Flagstad a chanté Elsa dans Lohengrin, Elisabeth dans Tannhäuser et sa première Kundry dans Parsifal. Presque du jour au lendemain, elle s’était imposée comme la soprano wagnérienne prééminente de l’époque. Selon la plupart des critiques, elle reste la soprano dramatique wagnérienne suprême sur disque grâce à sa voix unique. On a dit qu’elle avait sauvé le Metropolitan Opera de la faillite imminente. Ses performances, parfois trois ou quatre par semaine à ses débuts au Met, se sont rapidement vendues au box-office dès leur mise en vente. Ses services au Met ne provenaient pas uniquement des recettes du box-office; ses appels personnels à l’échelle nationale aux auditeurs de la radio pendant les entractes du samedi matin ont rapporté des milliers de dollars en dons dans les coffres du Met. Fidelio (1936 et plus tard) était son seul rôle non wagnérien au Met avant la guerre. En 1935, elle interprète les trois Brünnhildes dans le cycle du Ring de l’Opéra de San Francisco. En 1937, elle est apparue pour la première fois à la Chicago City Opera Company.
En 1936 et 1937, Flagstad interprète les rôles d’Isolde, Brünnhilde et Senta au Royal Opera House de Covent Garden, sous la direction de Sir Thomas Beecham, Fritz Reiner et Wilhelm Furtwängler, suscitant autant d’enthousiasme qu’à New York. Elle a également fait une tournée en Australie en 1938. Hollywood a également essayé d’encaisser la fièvre de Flagstad, après sa popularité soudaine aux États-Unis au milieu des années 1930, avec ses nombreuses apparitions à la radio NBC, au Kraft Music Hall avec Bing Crosby, et des apparitions régulières à The Ford Sunday Evening Hour de CBS. Bien que Flagstad ne soit pas intéressée par la célébrité ou les contrats hollywoodiens en soi, elle a fait des voyages à Hollywood à la fin des années 1930 pour des séances de photos publicitaires, des apparitions publiques, des concerts au Hollywood Bowl, et elle a filmé une interprétation du Cri de guerre de Brünnhilde de Die Walküre pour l’anthologie de l’émission de variétés hollywoodienne The Big Broadcast de 1938, dans laquelle elle a été présentée au public américain par Bob Hope. Flagstad et Sonja Henie sont les deux seules Norvégiennes à avoir leurs propres étoiles sur le « Walk of Fame » d’Hollywood.
Sa carrière au Met, cependant, n’a pas été sans hauts et bas. Flagstad s’est impliqué dans une querelle de longue date avec la co-star du ténor Lauritz Melchior après que Melchior se soit offusqué de certains commentaires faits par Flagstad sur des « photos publicitaires stupides » lors d’une partie de bridge dans la suite de l’hôtel de Flagstad alors que les deux étaient en tournée ensemble à Rochester, NY. Flagstad, Melchior et sa femme, et Edwin McArthur étaient présents lors du célèbre jeu de bridge. Par la suite, Melchior a encore attisé les flammes en insistant pour qu’il n’y ait pas d’appels de rideau en solo pour Flagstad lorsque les deux se sont produits ensemble. Le public n’avait aucune idée que, malgré les performances merveilleuses et parfois historiques, les deux ne se sont jamais dit un mot hors scène pendant les deux années suivantes. C’est le mari de Flagstad, Henry Johansen, qui a finalement réuni les deux pour faire la paix. Flagstad s’est également querellée avec le directeur général du Met, Edward Johnson, après la mort du chef d’orchestre Artur Bodanzky, lorsqu’elle a demandé à être dirigée pour quelques représentations par son accompagnateur, Edwin McArthur, plutôt que par le nouveau chef d’orchestre du Met, Erich Leinsdorf. Flagstad avait voulu cela pour McArthur, qu’elle avait pris sous son aile. Johnson refusa et ne voulut plus en entendre parler. Flagstad a réussi son chemin, cependant; elle est allée au-dessus de la tête de Johnson et a discuté de la question avec le conseil d’administration du Met, en particulier David Sarnoff, fondateur et président de RCA et NBC. C’est Sarnoff qui a pris les dispositions pour que McArthur commence à diriger des productions du Met sur une base limitée. Sa relation avec Johnson s’améliore cependant ; juste avant que Flagstad ne quitte le Met en 1941, le soir de sa 100e représentation d’Isolde, elle reçoit 100 roses, gracieuseté de Melchior et Johnson.
Ayant reçu des télégrammes répétés et cryptiques de son mari, revenu en Norvège un an et demi plus tôt, Flagstad est contrainte d’envisager de quitter les États-Unis en 1941. Bien que rejetant les implications politiques du départ d’une personne de sa renommée des États-Unis vers la Norvège occupée par les Allemands, ce fut néanmoins une décision difficile pour elle. Elle avait beaucoup d’amis, de collègues et bien sûr de nombreux fans partout aux États-Unis. Plus important encore, sa fille de 20 ans, Else, avait épousé un Américain nommé Arthur Dusenberry et vivait avec son nouveau mari dans un ranch à Bozeman, dans le Montana. C’est Edwin McArthur qui a donné la mariée au mariage à Bozeman un an plus tôt. Néanmoins, contre les meilleurs conseils de ses amis et collègues, dont l’ancien président Herbert Hoover, qui l’a suppliée de rester en dehors de l’Europe, elle est retournée en Norvège via Lisbonne, Madrid, Barcelone, Marseille et Berlin en avril 1941. Bien que pendant la guerre, elle ne se soit produite qu’en Suède et en Suisse, pays non occupés par les forces allemandes, ce fait n’a pas tempéré la tempête de l’opinion publique qui l’a blessée personnellement et professionnellement pendant les années suivantes. Son mari a été arrêté après la guerre pour avoir profité de l’occupation de son entreprise de bois d’œuvre. Cette arrestation, ainsi que sa décision de rester en Norvège occupée, la rendent impopulaire, en particulier aux États-Unis. L’ambassadeur et chroniqueur norvégien Walter Winchell s’est prononcé contre elle. En 1948, elle donne plusieurs concerts-bénéfice pour le United Jewish Appeal. Pour défendre le mari de Flagstad, Henry Johansen, après sa mort, il a été révélé que pendant l’occupation, il avait été arrêté par la Gestapo et détenu pendant huit jours. De plus, l’un des fils de Johansen par son premier mariage, Henry Jr, avait été membre de la clandestinité norvégienne tout au long de la guerre.
