JOHN Maynard Smith était l’un des biologistes évolutionnistes les plus influents de la génération qui a succédé aux « pères fondateurs » de la génétique des populations, comme il aimait appeler Fisher, Wright et Haldane. Le père de Maynard Smith était un chirurgien londonien, mais est décédé quand John avait 8 ans. Sa mère venait d’une famille aisée d’Édimbourg. Ses vacances d’enfance ont été passées chez ses grands-parents dans le Somerset rural, où, sans aucun encouragement de la part des adultes, il a développé un vif intérêt pour l’histoire naturelle (Maynard Smith, 1985). La chasse au cerf était une occupation majeure des habitants locaux, et John a allégué que le début de chaque saison de chasse était célébré par l’église locale avec l’hymne « Comme un pantalon le cerf pour refroidir le courant / tout en étant chauffé dans la chasse / tant mon cœur aspire à Toi, Seigneur / et à Ta Grâce rédemptrice. »À 13 ans, il est entré au Collège d’Eton, l’école publique (c’est-à-dire privée) la plus connue d’Angleterre. Il détestait ce bastion des classes dirigeantes anglaises, bien qu’il admette que l’enseignement des mathématiques était très bon (Maynard Smith 1985). Il a ensuite étudié l’ingénierie à l’Université de Cambridge, où il a été l’un des premiers étudiants de premier cycle à se marier. Sa femme, Sheila, est mathématicienne, qui a ensuite travaillé sur la génétique humaine, puis sur la génétique bactérienne jusqu’à sa retraite de l’Université du Sussex.
En 1938, John se rend à Berlin, où son oncle est attaché militaire britannique. Il avait l’habitude d’affirmer que son oncle avait ourdi un complot pour assassiner Hitler lors d’un défilé, en utilisant un tireur d’élite posté sur le toit de l’ambassade de France. Cela aurait eu l’effet souhaitable (du point de vue britannique) d’éliminer Hitler et de provoquer un conflit entre la France et l’Allemagne. Malheureusement, le gouvernement britannique a opposé son veto au plan. En réponse à ce qu’il a vu se passer à Berlin et à ses expériences à Eton, John a rejoint le Parti communiste britannique, dans lequel il a été très actif jusqu’en 1947. Après cela, son allégeance s’est progressivement estompée et il a quitté le parti en 1956 à la suite de la répression brutale de la révolution hongroise par les Soviétiques (Maynard Smith 1985). Plus tard, il devient critique du marxisme, tout en conservant des opinions politiques de gauche.
Pendant la guerre, John a travaillé sur la conception d’avions dans des usines à Coventry et à Reading, mais a décidé de passer à la biologie après la fin de la guerre, ayant décidé que les avions étaient « bruyants et démodés. »Il a étudié la zoologie à l’University College de Londres (UCL), où Haldane a occupé la chaire Weldon de biométrie. Il est resté en tant qu’étudiant diplômé de Haldane mais n’a jamais pris son doctorat, car il a reçu un rendez-vous au département de zoologie de l’UCL. (Si vous êtes aussi bon que Haldane ou Maynard Smith, un doctorat est une parure inutile.) Haldane, toujours appelé « Prof » par John, a été son héros de toute sa vie et son collègue jusqu’en 1957, lorsque Haldane a déménagé en Inde (Maynard Smith 1985). John a écrit une fois:
J’ai d’abord lu un livre d’essais de Haldane, c’était L’inégalité de l’Homme, quand j’étais à Eton. J’ai été amené à les lire parce qu’il était considéré par au moins certains des maîtres comme une figure d’une immense méchanceté. Bien que je ne le sache pas, cette rencontre fortuite avec les écrits de Haldane a eu une grande influence sur ma future carrière When Lorsque, dix ans plus tard, j’ai décidé de faire des études d’ingénierie pour étudier la biologie, je suis allé à l’University College de Londres, parce que je voulais étudier sous la direction de Haldane … (Maynard Smith 1968a, p. vii).
Comme Haldane, John était un conférencier et un écrivain d’une clarté remarquable, doté d’une immense étendue de connaissances et d’intérêts. Alors que les deux étaient habiles à repérer des problèmes théoriques biologiquement significatifs, ni l’un ni l’autre n’utilisaient des mathématiques particulièrement élégantes: ils étaient plus intéressés à obtenir des solutions utiles, même si leurs méthodes faisaient grincer des dents des mathématiciens professionnels (John était autrefois ennuyé par la référence d’un théoricien éminent aux « méthodes rugueuses et prêtes de Maynard Smith »).
Ils étaient également tous les deux d’excellents communicateurs de la science auprès du grand public, dans le cas de John par le biais de la télévision ainsi que de ses écrits. Le livre de poche The Theory of Evolution de John’s Penguin (Maynard Smith 1958c) a dû stimuler l’intérêt de nombreux jeunes lecteurs pour les idées évolutionnistes; Je me souviens certainement de l’avoir lu avidement à l’adolescence vers 1960. Mais, contrairement à Haldane, qui était réputé pour son irascibilité (et pour être l’un des rares participants à profiter activement de la Première Guerre mondiale), John était une personne gentille et douce. En 10 ans d’association avec lui en tant que collègue proche, je ne me souviens pas de mots fâchés entre nous, même lorsque je me suis ridiculisé. John a souvent raconté comment il devait supplier Haldane de ne pas avoir de rangées quotidiennes, car elles ruinaient sa capacité à travailler par la suite. Haldane semblait vraiment surpris que John n’aime pas se battre. Néanmoins, John avait un œil vif pour la stupidité et la pomposité et pouvait parfois se laisser voler. Il a assisté aux funérailles de George Price, qui s’est malheureusement suicidé alors qu’il souffrait d’obsessions religieuses. Le pasteur officiant a dit à Jean que le problème de Price était qu’il pensait avoir une ligne téléphonique directe à Dieu, à laquelle Jean a répondu « Tout comme Saint Paul. »
John a reçu de nombreux honneurs scientifiques au cours de sa carrière, y compris l’élection comme membre de la Royal Society et Associé étranger de l’Académie nationale des Sciences. Il a reçu les médailles Darwin, Royale et Copley de la Royal Society, ainsi que les prix Balzan, Crafoord et Kyoto. Il n’a reçu aucun des titres honorifiques accordés aux grands et aux bons par le gouvernement britannique, affirmant que Sheila divorcerait de lui s’il en acceptait un. Son père est arrivé à l’âge absurdement tardif de 57 ans. On dit que cela reflétait l’antagonisme qui a persisté pendant longtemps entre les écoles de Haldane et de Fisher, avec un comportement malheureusement mesquin de la part des deux grands hommes. John se souvient avoir donné une conférence à la Société de génétique du Royaume-Uni en tant que jeune scientifique en difficulté. Peu de temps après avoir commencé, Fisher se leva, mit ostentativement son manteau et son écharpe, puis trébucha sur les pieds des personnes assises dans sa rangée afin de quitter la pièce. Haldane dérangeait les orateurs qu’il n’aimait pas en s’asseyant au premier rang, en plaçant sa grande tête bombée dans ses mains et en s’exclamant « Oh Mon Dieu, Oh mon Dieu! » d’une voix pénétrante.
Malgré sa grande renommée, John est resté une personne humoristique et sans prétention pendant toute sa vie, bien qu’il n’ait certainement pas fait preuve de fausse modestie. Il était exceptionnellement accessible aux jeunes scientifiques et était souvent vu dans le bar lors de réunions, échangeant des idées avec une foule de collègues, jeunes et vieux, jusque tard dans la soirée. Il était très ouvert aux idées nouvelles, même s’il y avait de fortes chances qu’elles se trompent, et même s’il n’aimait pas beaucoup la personne qui les proposait. Il a créé une atmosphère exceptionnellement excitante à Sussex, avec de nombreux visiteurs sabbatiques d’outre-mer (à mon époque, Rolf Hoekstra, David Penny, Sue Riechert et Monty Slatkin), ainsi que des post-doctorants de diverses nationalités (tels que Jim Bull, Peter Hammerstein, David Queller, Jon Seger, Curt Strobeck et Wolfgang Stephan). Tout cela a été réalisé avec très peu de subventions: John a fait la plupart de son travail avec un crayon et du papier ou un ordinateur de bureau primitif. Il était le genre de penseur qui avait besoin de parler de ses idées avant qu’elles ne se cristallisent. Sa curiosité et ses forces intellectuelles ont forgé de nombreuses collaborations qui ont découlé de son amour de la discussion et de l’argumentation (une grande partie autour d’un café le matin ou d’une bière le soir). Il n’a pas eu beaucoup de succès en tant que formateur d’étudiants diplômés, du moins dans ses dernières années. Cela était en partie, sans doute, dû à la rareté des diplômés en biologie intéressés ou capables de faire des travaux théoriques, et en partie au fait que sa politique était de les « laisser être là » plutôt que de diriger un projet de recherche. Il pouvait être assez dominant dans la discussion et dominait généralement toute conversation à laquelle il participait (il rencontrait parfois son match avec certains des plus grands ego de l’entreprise). Néanmoins, il écouterait attentivement les objections à son point de vue si vous étiez assez persévérant et que vous souhaitiez beaucoup plus connaître la vérité que gagner un argument. Il était toujours généreux dans ses évaluations des réalisations des autres et prompt à aider les carrières des jeunes dont il avait remarqué les talents.
Les premiers travaux de John dans les années 1950 portaient principalement sur la génétique de Drosophila subobscura, que le laboratoire de Haldane développait en tant que rival européen de D. pseudoobscura. L’étude de la génétique des populations de cette espèce a été relancée ces dernières années, principalement par des scientifiques grecs et espagnols (Krimbas 1993; Navarro-Sabaté et al. 2003). Cela doit beaucoup aux premières études de John. John a dit un jour que son plus grand échec scientifique était d’avoir négligé l’importance de la recombinaison intragénique que Thea Koske et lui ont détectée dans une expérience de cartographie sur D. subobscura (Koske et Maynard Smith, 1954). S’il avait interprété cela correctement, il aurait pu participer aux découvertes de l’époque sur la structure du gène. Il est intéressant de noter que ce travail a été brièvement cité par Pontecorvo dans sa monographie classique synthétisant les travaux sur la recombinaison intragénique:
… la recombinaison la plus élevée (0,5 %) jusqu’à présent mesurée entre deux non complémentaires (c.-à-d., fonctionnellement allélique) récessifs dans les organismes supérieurs au phage est celui trouvé par Koske et Maynard-Smith (1954) entre deux allèles ar de Drosophila subobscura (Pontecorvo 1958, p. 34).
John s’est beaucoup intéressé au comportement animal pendant toute sa carrière, et son dernier livre, avec son collègue David Harper, est Signaux animaux (Maynard Smith et Harper 2003). Ses études sur les effets de la consanguinité sur le comportement d’accouplement des mâles et le succès de la reproduction chez D. subobscura (Maynard Smith, 1956) l’a amené à devenir un défenseur de la signification évolutive de la sélection sexuelle par le choix des partenaires par les femmes. Comme John l’a noté plus de 40 ans plus tard (Maynard Smith, 2000), la sélection sexuelle impliquant le choix du partenaire féminin a été largement ignorée par la plupart des principaux biologistes de l’évolution du début du 20e siècle, à l’exception notable de Fisher (1930). Il n’y a, par exemple, qu’une seule référence à celle-ci dans les Espèces animales et l’évolution d’Ernst Mayr (Mayr 1963). En 1958, John a écrit un article perspicace dans un volume du centenaire de Darwin (Maynard Smith 1958b), dans lequel il anticipait la théorie des « bons gènes » de l’évolution du choix du partenaire féminin, actuellement l’objet de nombreuses recherches en écologie comportementale. Il a résumé ses études sur le choix du partenaire chez D. subobscura comme suit:
Il y avait une association entre les caractéristiques des mâles qui réussissent l’accouplement (probablement la capacité athlétique) et celles qui favorisent la forme physique en tant que parent (la production d’une grande quantité de sperme). Il n’a pas été démontré qu’une association similaire existe dans les populations naturelles, mais il semble très probable qu’elle le fasse (Maynard Smith 1958b, p. 242).
Je ne suis pas sûr que ce dernier point ait encore été établi de manière convaincante.
Grâce à sa formation d’ingénieur, John a également effectué des travaux théoriques sur la mécanique du vol des oiseaux, éprouvant des difficultés avec des examinateurs mathématiquement ignorants, ce qui a entraîné le rejet de plusieurs de ses articles (Maynard Smith 1985). Il a affirmé que l’un d’entre eux avait déjà demandé une dérivation impliquant un coefficient différentiel, se demandant pourquoi les d n’étaient pas annulés au numérateur et au dénominateur. Il a pris l’habitude de supposer l’analphabétisme mathématique lorsqu’il expliquait son travail aux biologistes et a été profondément embarrassé lorsqu’un visiteur anonyme amené au laboratoire par Haldane s’est avéré être Alan Turing. John est devenu un grand admirateur de Turing et a utilisé ses idées sur les processus de réaction-diffusion (Turing 1953) dans certains travaux influents sur la génétique de la formation de motifs (Maynard Smith 1960; Maynard Smith et Sondhi 1960).
À la fin des années 1950 et au début des années 1960, John a été le pionnier de l’utilisation de la Drosophile comme organisme modèle pour l’étude de la biologie du vieillissement, fournissant l’une des premières démonstrations du coût de survie de la reproduction (Maynard Smith 1958a) et également des preuves contre la théorie de la mutation somatique du vieillissement (Lamb et Maynard Smith 1964). L’évolution des traits du cycle vital en général, et le vieillissement en particulier, est devenue une branche florissante de la biologie évolutive, et la Drosophile est maintenant un outil majeur pour analyser la biologie fonctionnelle du vieillissement (Partridge et Gems 2002).
En 1965, John quitte l’UCL pour devenir le doyen fondateur de l’École des sciences biologiques de la nouvelle Université du Sussex, située dans un parc attrayant à la périphérie de Brighton, qui était autrefois la propriété du comte de Chichester. John a très efficacement constitué un groupe florissant de biologistes, de biochimistes et de psychologues expérimentaux. Cette réussite a ensuite été compromise par l’assaut contre les universités britanniques lancé par le gouvernement Thatcher au cours des années 1980, lorsque plusieurs de ses collègues les plus proches ont quitté l’université au moment de sa retraite en 1985. John, cependant, est resté à Sussex pour le reste de sa vie et a été heureux de voir une renaissance avoir lieu au cours de la dernière décennie, avec l’émergence d’un groupe très actif en biologie évolutive. Il a évité de devenir administrateur dans une université supérieure ou au niveau national, bien qu’il soit redevenu doyen pendant quelques années avant de prendre sa retraite, en réponse à la tension que l’école subissait à l’époque.
Après avoir déménagé dans le Sussex, John se concentra de plus en plus sur le travail théorique et abandonna finalement le travail expérimental. Cela était en partie dû au temps nécessaire à son travail administratif et en partie parce qu’il ne se sentait plus éclipsé en tant que théoricien par Haldane, décédé en 1964. (John disait souvent : » Tout ce que je pouvais faire, Haldane pouvait le faire plus vite. ») Il a contribué de manière significative au développement précoce de modèles théoriques de variation et d’évolution moléculaires, en réponse aux études empiriques sur l’évolution de la séquence protéique et la variation électrophorétique initiées dans les années 1960. Contrairement à de nombreux évolutionnistes britanniques et américains de l’époque, John n’était pas du tout hostile à la théorie neutre de l’évolution et de la variation moléculaires, introduite par Motoo Kimura (Kimura 1968) et par Jack Lester King et Thomas Jukes (King et Jukes 1969). Il a utilisé la théorie neutre comme base pour plusieurs de ses meilleurs articles.
En particulier, lui et son collègue statisticien John Haigh ont développé et analysé le concept d' » auto-stop » (Maynard Smith et Haigh 1974), dans lequel la propagation d’une mutation avantageuse réduit la variation à des loci neutres liés. Cette idée est devenue très importante pour interpréter les données sur la variation naturelle des séquences d’ADN, à la suite de la découverte que la variation de la séquence d’ADN est souvent considérablement réduite dans les régions du génome avec de faibles fréquences de recombinaison génétique (Andolfatto 2001). Il existe également de plus en plus de preuves de signatures d’événements d’auto-stop dans des régions du génome présentant des niveaux normaux de recombinaison chez diverses espèces, y compris les humains (Sabeti et al. 2002). Les deux John ont également apporté une contribution précoce très perspicace à la variation moléculaire humaine, en utilisant les données de population sur les variants d’hémoglobine humaine en Europe recueillies par le groupe de Hermann Lehmann (Lehmann et Carrell, 1969) pour montrer que la quantité de variation dans les populations d’Europe du Nord est incompatible avec l’équilibre neutre et qu’il devait y avoir un goulot d’étranglement important de la population (Haigh et Maynard Smith, 1972). Des millions de dollars qui ont été dépensés pour des ensembles de données sur les SNP humains confirment cette conclusion (Marth et al. 2004).
John a largement contribué à la vague de travaux théoriques sur l’évolution du sexe et des systèmes génétiques initiée à la fin des années 1960, qui a libéré ce domaine de sa longue domination par les théories de l’avantage au niveau de l’espèce de Darlington (1939) et de Stebbins (1950) et les a remplacées par des arguments basés sur la sélection parmi les individus au sein des populations. En particulier, il a attiré l’attention sur le paradoxe du « coût du sexe »: le fait qu’un mutant qui apparaît dans une espèce sexuelle à deux sexes et provoque la production asexuée de filles par les femelles doublera de fréquence à chaque génération (Maynard Smith, 1971). Bien que l’idée ait déjà été suggérée par d’autres (par exemple, White 1945), John a été le premier à percevoir la profonde difficulté qu’elle posait pour expliquer la prévalence de la reproduction sexuée chez les eucaryotes. Il a résumé l’état du domaine dans son livre de 1978 The Evolution of Sex (Maynard Smith 1978), qui est toujours le meilleur aperçu disponible.
La contribution la plus influente de John fut son développement, initialement en collaboration avec George Price, du concept de stratégie évolutivement stable (SSE). Cela invoque le principe selon lequel, pour qu’une valeur de trait représente un équilibre par rapport à la sélection naturelle, une condition nécessaire est que toutes les valeurs de trait déviantes possibles soient désavantagées sélectivement lorsqu’elles sont introduites à basse fréquence dans une population dont tous les membres ont initialement la valeur de trait en question. À moins que les ajustements ne dépendent des fréquences des phénotypes ou génotypes concurrents, l’ESS correspond à l’optimum sélectif. Mais dans de nombreux cas, tels que les rapports sexuels ou les traits comportementaux régissant les interactions sociales, les aptitudes dépendantes de la fréquence sont inhérentes au contexte biologique.
La détermination du résultat de la sélection par le calcul de trajectoires de fréquences géniques ou de valeurs moyennes de caractères à l’aide de modèles génétiques quantitatifs serait fastidieuse et généralement intraitable en ce qui concerne les solutions mathématiques simples. En testant simplement si des variantes rares sont maintenues à l’écart de la population, l’approche ESS permet d’obtenir des résultats informatifs dans des situations complexes, par exemple, le résultat bien connu selon lequel une allocation de ressources 1: 1 entre les descendants mâles et femelles est favorisée par la sélection sur des gènes nucléaires dans une population d’accouplement aléatoire. Bien que cette approche ait été utilisée plus tôt, notamment par Fisher (1930) et Hamilton (1967), les travaux de John ont développé explicitement la logique sous-jacente et montré comment elle pouvait être appliquée à de nombreux problèmes évolutifs, qui avaient auparavant été considérés comme incroyablement difficiles à résoudre avec des modèles théoriques simples. Bien qu’il y ait clairement des limites à la méthode ESS, en particulier dans les cas où la génétique d’un trait limite le résultat de la sélection, elle s’est avérée être un outil extrêmement utile. Au cours des 30 dernières années, une vaste littérature théorique et empirique est apparue, appliquant les méthodes ESS à un très large éventail de phénomènes biologiques. Par exemple, la prédiction par les méthodes ESS des rapports sexuels chez les espèces haplodiploïdes, où elles sont facilement contrôlées par les décisions maternelles concernant la fécondation des œufs, est l’une des véritables réussites de la biologie évolutive, en termes de relation entre la théorie et les données (West et al. 2002). Les principales contributions de John à la théorie de l’ESS sont résumées dans son livre de 1982 (Maynard Smith 1982).
John était très intéressé par les idées générales en biologie et a contribué à des débats sur des sujets tels que la sélection de groupe vs la sélection de parents (il a inventé ce dernier terme: Maynard Smith 1964), la spéciation sympatrique (Maynard Smith 1966), l’équilibre ponctué (Maynard Smith 1983) et le rôle évolutif des contraintes de développement (Maynard Smith et al. 1985). Avec Eörs Szmathmáry, il a développé un ensemble d’idées franchement spéculatives sur les événements majeurs de l’évolution biologique (de l’évolution de la vie elle-même et de l’évolution des cellules à l’évolution du langage), décrites dans leur livre de 1995 The Major Transitions in Evolution (Maynard Smith et Szmathmáry 1995). Il a également publié trois excellents manuels: Idées mathématiques en biologie (Maynard Smith 1968b), Modèles en écologie (Maynard Smith 1974) et Génétique évolutive (Maynard Smith 1989).
Après sa retraite officielle en 1985, John s’est tourné vers l’analyse de données sur la variation moléculaire et l’évolution des bactéries, collaborant avec le groupe de génétique microbienne de Brian Spratt, alors à Sussex. Ces travaux, ainsi que ceux de plusieurs autres généticiens de populations bactériennes, ont permis de réaliser qu’il y avait beaucoup plus d’échanges d’informations génétiques entre les cellules bactériennes dans la nature qu’on ne le croyait auparavant (Maynard Smith et al. 1993). Les travaux récents de John ont impliqué le développement de méthodes d’interprétation des modèles de variation de la séquence d’ADN dans des populations avec des échanges recombinationnels sporadiques et inégaux (Maynard Smith et Smith 1998; Smith et al. 2003). Cela a des implications importantes pour la compréhension de la pathogénicité bactérienne (Maynard Smith et al. 2000), en plus d’être d’un grand intérêt intrinsèque. Il est évidemment très inhabituel pour quelqu’un de rester en première ligne de la recherche pendant près de 20 ans après sa retraite.
Au cours des deux dernières années de sa vie, John a souffert de plus en plus, mais sans se plaindre, des effets du mésothéliome, mais a continué à travailler jusqu’à la toute fin. Malgré sa fragilité physique, il a brièvement pris la parole lors de la réunion de décembre 2003 de la Réunion de génétique des populations du Royaume-Uni et a donné un discours lucide et divertissant sur la génétique des populations bactériennes. Beaucoup de personnes présentes ont estimé que c’était leur dernière chance de l’entendre donner une conférence publique, ce qui s’est malheureusement avéré être le cas. L’étendue des intérêts et des réalisations de John, combinée à sa personnalité attachante, étaient uniques et nous manqueront tristement.
