a jelenlegi székesegyház előfutára 1250-ben épült, és 1333-ban kőtemplommal helyettesítette Ivan Kalita nagyherceg, aki később az első orosz uralkodó lesz, akit a templomban temettek el. 1505-ben Iván nagyherceg, már a Kreml nagy felújítási projektje közepette, a templom felé fordította figyelmét, mint a Nagyboldogasszony-székesegyház két évtizeddel korábbi újjáépítése esetén, olasz építészekhez fordult segítségért. Egy olasz, Lamberti Aloisio da Mantagnana (Aloisio az új) meghívást kapott Moszkvába, és a föld volt törve egy új székesegyház május 21-én 1505. Ivan ugyanazon év őszén halt meg, a még befejezetlen épületben temették el. A székesegyház munkája 1508 végére fejeződött be, de hivatalosan nem szentelték fel 8 November 1509-ig.
az új épület az olasz reneszánsz számos elemét tartalmazta, és ezek közül a részletek közül (amelyeket Moszkva mércéje szerint “egzotikusnak” tartanak) a későbbi javítások és restaurációk során eltűntek. A belső falakat csak az 1560-as években festették freskókkal. a szerb Lazar freskóját 1564-ben festették. Ezen kívül a székesegyház belsejében Szent Száva, Stefan Nemanja (Szent Simeon) és VIII.Mihály Palaiologos bizánci császár ábrázolása tanúsítja szörnyű Iván kapcsolatát Szerb gyökereivel. Édesanyja, Elena Glinskaya Vaszilij Lvovics Glinszkij litván herceg és Ana Jakov Szerb hercegnő leánya volt.
a székesegyház az 1737-es Kreml-tűzben megsérült, és tovább fenyegette a Nagy Kreml-Palota elődjének építése, amely a talaj süllyedéséhez vezetett, és enyhe dőlést okozott a falak tájolásában.
az orosz hadsereg győzelmeit az arkangyal székesegyházában ünnepelték. Az összes orosz cárt és nagyfejedelmet a székesegyházban temették el Nagy Péter idejéig, sok császárnéval és a vér hercegével együtt, Borisz Godunov kivételével. Miután a királyi nekropoliszt a Szentpétervári Péter-Pál-székesegyházba költöztették, csak II.
kilátás az arkangyal-székesegyházra a Nagy Iván harangtoronyból, a háttérben az Angyali üdvözlet székesegyházával.
a székesegyházban 54 temetkezés van, 46 díszített Fehérkő sírkő (1636-1637) és bronzból készült mázas tok (1903). Figyelemre méltó a Tsarevich Demetrius sírja, a szörnyű Iván fia, akit a 17.század elején temettek el, majd később kanonizálták.
az 1917-es orosz forradalom során a székesegyház megsérült a harcok során. Ezt követően a bolsevik rezsim bezárta. Az 1950-es években a Moszkvai Kreml többi fennmaradt templomával együtt múzeumként őrizték meg. A templom kincseinek nagy részét vagy átadták a Kreml fegyvertár Múzeum, vagy eladták a tengerentúlon.
1992 után az épület visszakerült az orosz ortodox egyházhoz, és az alkalmi vallási istentiszteletek folytatódtak.
