1958-ban kezdte meg reklámkarrierjét J. Walter Thompson Sydney-i irodájában, majd öt év után kreatív szerepet töltött be a Berry Currie Advertisingnél. Öt évig ő volt az ügynökség kreatív igazgatója. 1968-ban társával, Dunc McAllan-nal együtt megalapította saját ügynökségét Sydney-ben, és a pár hamarosan összeállt Rob Palmerrel és Mike Strauss-szal, akiknek már volt egy kis Melbourne-i üzletük médiavásárlási akkreditációval, hogy elindítsák Singleton, Palmer és Strauss, McAllan. A SPASM irodát nyitott Sydney-ben és Melbourne-ben.
a SPASM (és különösen a Singleton) figyelemre méltó az Ausztrál reklám történetében, hogy egy okker hangot ölel fel kommunikációjukban abban az időben, amikor a multinacionális ügynökségi csoportok a stratégiai tervezés és a brit vagy Amerikai utánzó hangok megjelenésével érezték jelenlétüket. A SPASM ügyfelei nagyrészt helyi Sydney-i kiskereskedők voltak, és ahelyett, hogy csiszolt hangokat használtak volna, Singleton hirdetései a munkásosztály emberének hangját ölelték fel. Sikeres kampányt hoztak létre a David Holdings nagykereskedők számára. A voice-over felsikoltott a kiskereskedő árak előtt irritáló jelmondat: “hol kap ez?”. Hasonló” alacsony homlokú ” megközelítéseket alkalmaztak a Jax Tyres “Jax the ripper Tyremen with the deals”, valamint a Hudsons Timber and Hardware esetében, egy fogatlan öreg ezermester segítségével, aki “udsons with a haitch” – et spruiking. A kritikusok ezt a stílust okker reklámként csúfolták, de ez előkészítette az utat a helyi Ausztrál reklám lakonikus és önmegsemmisítő stílusának későbbi sikeréhez, mint például a Mojo Ügynökség által az 1980-as években.
1973-ban Singleton és partnerei eladták a SPASMOT az amerikai Doyle Dane Bernbachnak, Singleton pedig egy ideig a DDB Ausztrál műveleteinek ügyvezető igazgatója volt. Singleton számára kihívást jelentett egy nagy multinacionális vállalatnál dolgozni a tengerentúli tulajdonosokkal, és 1977-ben elhagyta az üzletet, ami hosszú versenytilalmi rendelkezést váltott ki a szerződésében. 1985-ben Singleton ismét egyedül indult a “John Singleton Advertising” – vel. Sydney tőzsdeügynök Rene Rivkin vásárolt egy csendes holding az ügynökség fejlesztése során az 1980-as években. Singleton kifejlesztett szoros kapcsolatot az ausztrál Munkáspárt és létrehozta a reklám Bob Hawke sikeres 1983 választási kampány. John Singleton Advertising nyilvánosan jegyzett, lett a Singleton Group Ltd 1994 – ben, majd nőtte ki magát a STW Communications Group Ltd 2002-ben, amely jelenleg tulajdonosa több mint ötven Ausztrál marketing és reklám vállalkozások, beleértve a Singleton Ogilvy & Mather Reklámügynökség és érdekeltsége van J. Walter Thompson Ausztrál műveletek. Útközben Singleton személyes részesedéseket szerzett a ventures-ben, ideértve a Ten Group TV hálózat 1990-es kivásárlását a csődgondnokságtól, valamint 2000-ben az indonéziai 3.számú SCTV hálózat felvásárlását. Ezek a személyes gazdaságok mellett a siker és a növekedés STW csoport érdekeit lehetővé tette Singleton felhalmoz egy hatalmas személyes szerencse.
