Ha iniziato una carriera nella pubblicità nel 1958 come un ragazzo della posta nell’ufficio di Sydney di J. Walter Thompson e dopo cinque anni ha preso un ruolo creativo a Berry Currie Pubblicità. Cinque anni da qui è stato il direttore creativo di quell’agenzia. Nel 1968 insieme al suo Art Director partner Dunc McAllan, ha iniziato la sua propria agenzia a Sydney e la coppia presto collaborato-up con Rob Palmer e Mike Strauss che aveva un piccolo negozio esistente Melbourne con media buying accreditamento per avviare Singleton, Palmer e Strauss, McAllan. SPASM ha aperto con uffici a Sydney e Melbourne.
SPASMO (e Singleton in particolare) sono notevoli nella storia Australiana per la pubblicità, per abbracciare un’ocker voce nella loro comunicazione in un momento in cui multi-agenzia nazionale gruppi stavano facendo sentire la loro presenza con l’avvento di pianificazione strategica e Inglesi o Americani, imitando i toni di voce. I clienti di SPASM erano in gran parte rivenditori locali di Sydney e piuttosto che usare voci lucidate, gli annunci di Singleton abbracciavano il tono dell’uomo della classe operaia. Una campagna di successo è stata creata per i grossisti David Holdings. La voce fuori campo urlava i prezzi del rivenditore prima dello slogan irritante ” Dove lo prendi?”. Simili approcci ” low-brow “sono stati presi per Jax Tyres” Jax the ripper Tyremen with the deals “e per Hudsons Timber e Hardware usando un vecchio tuttofare sdentato spruiking”‘udsons with a haitch”. I critici deridevano questo stile come pubblicità ocker, ma avrebbe aperto la strada al successo successivo dello stile laconico e autoironico della pubblicità locale australiana come quello creato dall’agenzia Mojo negli anni 1980.
Nel 1973 Singleton e i suoi partner vendettero SPASM all’americano Doyle Dane Bernbach e Singleton per un certo periodo fu amministratore delegato delle operazioni australiane di DDB. Lavorare per una grande multinazionale con proprietari stranieri è stata una sfida per Singleton e ha lasciato l’attività nel 1977 innescando una lunga disposizione di non concorrenza nel suo contratto. Nel 1985 Singleton ha ricominciato da solo con “John Singleton Advertising”. Sydney agente di cambio Rene Rivkin ha acquistato un silent-holding in agenzia durante il suo sviluppo nel 1980. Singleton sviluppato stretti legami con il partito laburista australiano e ha creato la pubblicità per la campagna elettorale di successo di Bob Hawke 1983. John Singleton Advertising quotato pubblicamente, è diventato il Singleton Group Ltd nel 1994, poi è cresciuto fino a diventare la STW Communications Group Ltd nel 2002 che ora possiede oltre cinquanta imprese di marketing e pubblicità australiane tra cui la Singleton Ogilvy & Mather ad agency e detiene un interesse nelle operazioni australiane di J. Walter Thompson. Lungo la strada Singleton ha acquisito partecipazioni personali in imprese tra cui il 1990 buy-out della rete Ten Group TV da amministrazione controllata e un’acquisizione nel 2000 della rete n.3 dell’Indonesia SCTV. Queste partecipazioni personali, oltre al successo e la crescita interessi del gruppo STW permesso Singleton per accumulare una fortuna personale enorme.