hij begon een carrière in de reclame in 1958 als postbode in de Sydney office van J. Walter Thompson en na vijf jaar nam een creatieve rol bij Berry Currie Advertising. Vijf jaar later was hij creatief directeur bij dat bureau. In 1968 begon hij samen met zijn Art Director partner Dunc McAllan zijn eigen bureau in Sydney en het paar al snel samen met Rob Palmer en Mike Strauss, die een bestaande kleine Melbourne winkel met media buying accreditatie had om Singleton, Palmer en Strauss, McAllan te starten. SPASM opende met kantoren in Sydney en Melbourne.
SPASMEN (en Singleton in het bijzonder merkbaar is in de geschiedenis van de Australische reclame voor het omarmen van een ocker stem in hun communicatie in een tijd waarin de multi-national agency groepen maakten hun opwachting met de komst van de strategische planning en de Amerikaanse of de Britse-het nabootsen van klanken van de stem. SPASM ’s klanten waren grotendeels lokale Sydney retailers en in plaats van het gebruik van gepolijste stemmen, Singleton’ s advertenties omarmde de toon van de arbeidersklasse man. Een succesvolle campagne werd gecreëerd voor de groothandelaren David Holdings. De voice-over schreeuwde de retailer prijzen voor de irritante slogan ” waar krijg je het?”. Soortgelijke” low-brow “benaderingen werden genomen voor Jax banden” Jax the ripper Tyremen met de deals “en voor Hudsons hout en Hardware met behulp van een tandeloze oude klusjesman spruiking”‘udsons met een haitch”. Critici bespotten deze stijl als Ocker-reclame, maar het zou de weg vrijmaken voor het latere succes van de laconieke en zelfspottende stijl van lokale Australische reclame, zoals die van het Mojo-agentschap in de jaren 1980.
in 1973 verkochten Singleton en zijn partners SPASM aan de Amerikaanse Doyle Dane Bernbach en Singleton was enige tijd Managing Director van de Australische activiteiten van DDB. Werken voor een grote multinationale met overzeese eigenaren was een uitdaging voor Singleton en hij verliet het bedrijf in 1977 triggering een lange non-concurrentie bepaling in zijn contract. In 1985 startte Singleton opnieuw met “John Singleton Advertising”. Sydney effectenmakelaar Rene Rivkin kocht een stille-holding in het agentschap tijdens de ontwikkeling in de jaren 1980. Singleton ontwikkelde nauwe banden met de Australische Labor Party en creëerde de reclame voor Bob Hawke ‘ s succesvolle verkiezingscampagne 1983. John Singleton Advertising listed publicly, werd de Singleton Group Ltd in 1994, groeide vervolgens uit tot de STW Communications Group Ltd in 2002, die nu meer dan vijftig Australische marketing-en advertentiebedrijven bezit, waaronder het Singleton Ogilvy & Mather ad agency en een belang heeft in de Australische activiteiten van J. Walter Thompson. Langs de weg Singleton verworven persoonlijke belangen in ondernemingen, waaronder de 1990 buy-out van de Ten Group TV network van curatele en een overname in 2000 van Indonesië No 3 netwerk SCTV. Deze persoonlijke bedrijven in aanvulling op het succes en de groei STW Group belangen stelde Singleton in staat om een enorme persoonlijke fortuin te vergaren.
