Um precursor para a atual catedral foi construída em 1250, e foi substituída por uma igreja de pedra em 1333 pelo Grão-Duque Ivan Kalita, que mais tarde se tornaria o primeiro russo monarca para ser enterrado na igreja. Em 1505, o Grão-Duque Ivan III, já em meio a um grande projeto de renovação para o Kremlin, voltou sua atenção para a Igreja, como no caso da reconstrução da Catedral da Assunção duas décadas antes, recorreu a arquitetos da Itália para obter assistência. Um italiano, Lamberti Aloisio da Mantagnana (Aloisio o novo) foi convidado para Moscou, e o terreno foi quebrado para uma nova catedral em 21 de Maio de 1505. Ivan morreu no outono do mesmo ano e foi enterrado no prédio ainda inacabado. O trabalho na catedral foi concluído no final de 1508, mas não foi formalmente consagrado até 8 de novembro de 1509.
o novo edifício incorporou muitos elementos do Renascimento italiano, e numerosos desses detalhes (considerados “exóticos” pelos padrões de Moscou) desapareceram durante reparos e restaurações posteriores. As paredes interiores não foram pintadas com afrescos até a década de 1560.um afresco de Lazar da Sérvia foi pintado em 1564. Além disso, dentro da catedral estão as representações de São Sava, Stefan Nemanja (São Simeão) e imperador bizantino Miguel VIII Paleólogo atestando a conexão de Ivan, o Terrível, com suas raízes sérvias. Sua mãe Elena Glinskaya era filha do Príncipe Vasili Lvovich Glinsky da Lituânia e da princesa Sérvia Ana Jakšić.
a catedral foi danificada no incêndio do Kremlin de 1737 e foi ainda ameaçada pela construção do antecessor do Grande Palácio do Kremlin, que levou à subsidência do solo e causou uma ligeira inclinação na orientação das paredes.
as vitórias dos militares russos foram celebradas na Catedral do Arcanjo. Todos os czares e grandes príncipes russos foram enterrados dentro da Catedral até a época de Pedro, O Grande, junto com muitas imperatrizes e Príncipes do sangue, com a única exceção de Boris Godunov. Depois que a necrópole real foi transferida para a Catedral de Pedro e Paulo em São Petersburgo, apenas o czar Pedro II, que morreu em Moscou, foi enterrado aqui.
vista da Catedral do Arcanjo de Ivan, o grande Campanário, com a Catedral da Anunciação ao fundo.
existem 54 enterros na Catedral, com 46 lápides de Pedra Branca ornamentadas (1636-1637) e Estojos envidraçados de bronze (1903). Digno de nota é o túmulo de Tsarevich Demetrius, filho de Ivan, o terrível, que foi enterrado lá no início do século XVII e mais tarde canonizado.Durante a Revolução Russa de 1917, a catedral foi danificada durante os combates. Posteriormente, foi fechado pelo regime Bolchevique. Durante a década de 1950, junto com as outras igrejas sobreviventes no Kremlin de Moscou, foi preservado como um museu. Uma grande parte dos tesouros da igreja foi transferida para o Museu do Arsenal do Kremlin ou vendida no exterior.
depois de 1992, o edifício foi devolvido à Igreja Ortodoxa Russa e os serviços religiosos ocasionais foram retomados.
