ele começou uma carreira em publicidade em 1958 como um garoto de correio no escritório de Sydney de J. Walter Thompson e depois de cinco anos assumiu um papel criativo na Berry Currie Advertising. Cinco anos depois, ele foi o diretor criativo dessa agência. Em 1968, juntamente com seu parceiro de Diretor de arte Dunc McAllan, ele começou sua própria agência em Sydney e a dupla logo se uniu a Rob Palmer e Mike Strauss, que tinham uma pequena loja de Melbourne existente com credenciamento de compra de mídia para iniciar Singleton, Palmer e Strauss, McAllan. SPASM abriu com escritórios em Sydney e Melbourne.
ESPASMO (Singleton e, em particular) são notáveis na história da Austrália de publicidade para abraçar um ocker de voz, nas suas comunicações em um momento em multi-agência nacional de grupos estavam fazendo sua presença ser sentida com o advento do planejamento estratégico e Britânico ou Americano-imitando tons de voz. Os clientes da SPASM eram em grande parte varejistas locais de Sydney e, em vez de usar vozes polidas, os anúncios de Singleton abraçaram o tom do homem da classe trabalhadora. Uma campanha de sucesso foi criada para os atacadistas David Holdings. O voice-over gritou os preços do varejista antes da frase irritante “onde você consegue?”. Abordagens semelhantes de” sobrancelha baixa “foram tomadas para pneus Jax” Jax, o Estripador Tyremen com os negócios “e para madeira e ferragens Hudsons usando um velho trabalhador manual desdentado spruiking”‘udsons com um haitch”. Os críticos metidos a este estilo como ocker publicidade, mas ele abriria o caminho para o sucesso posterior do lacônica e auto-depreciativo estilo Australiano local de publicidade, como a que foi criada pela Mojo agência na década de 1980.
Em 1973 Singleton e seus parceiros vendidos ESPASMO para os EUA Doyle Dane Bernbach Singleton e por um tempo foi o Diretor de BDD operações na Austrália. Trabalhar para um grande multinacional com proprietários estrangeiros foi um desafio para Singleton e ele deixou o negócio em 1977, desencadeando uma longa provisão de não concorrência em seu contrato. Em 1985, Singleton começou novamente sozinho com”John Singleton Advertising”. O corretor da Bolsa de Sydney Rene Rivkin comprou uma holding silenciosa na Agência durante seu desenvolvimento na década de 1980. Singleton desenvolveu laços estreitos com o Partido Trabalhista australiano e criou a publicidade para a bem-sucedida campanha eleitoral de Bob Hawke em 1983. John Singleton Advertising listado publicamente, tornou-se o Singleton Group Ltd em 1994, depois cresceu para se tornar o STW Communications Group Ltd em 2002, que agora possui mais de cinquenta empresas australianas de marketing e publicidade, incluindo a Singleton Ogilvy & Mather ad agency e tem interesse nas operações australianas de J. Walter Thompson. Ao longo do caminho, Singleton adquiriu participações pessoais em empreendimentos, incluindo a compra em 1990 da rede de TV Ten Group da receivership e uma aquisição em 2000 da rede nº 3 da Indonésia SCTV. Essas participações pessoais, além dos interesses do grupo STW de sucesso e crescimento, permitiram que Singleton acumulasse uma enorme fortuna pessoal.