un precursor al actualei Catedrale a fost construit în 1250 și a fost înlocuit cu o biserică de piatră în 1333 de Marele Duce Ivan Kalita, care va deveni mai târziu primul monarh rus care va fi îngropat în biserică. În 1505, Marele Duce Ivan al III-lea, aflat deja în mijlocul unui proiect major de renovare pentru Kremlin, și-a îndreptat atenția asupra Bisericii, ca în cazul reconstruirii Catedralei Adormirii Maicii Domnului cu două decenii mai devreme, a apelat la arhitecți din Italia pentru asistență. Un Italian, Lamberti Aloisio Da Mantagnana (Aloisio cel Nou) a fost invitat la Moscova, iar terenul a fost rupt pentru o nouă catedrală la 21 mai 1505. Ivan a murit în toamna aceluiași an și a fost îngropat în clădirea încă neterminată. Lucrările la catedrală au fost finalizate până la sfârșitul anului 1508, dar nu au fost consacrate oficial până la 8 noiembrie 1509.
noua clădire a încorporat multe elemente ale Renașterii italiene și numeroase dintre aceste detalii (considerate „exotice” de standardele Moscovei) au dispărut în timpul reparațiilor și restaurărilor ulterioare. Pereții interiori nu au fost pictați cu fresce până în anii 1560. o frescă a lui Lazăr din Serbia a fost pictată în 1564. În plus, în interiorul catedralei se află reprezentările Sfântului Sava, ștefan Nemanja (Sfântul Simeon) și împăratul bizantin Mihail al VIII-lea Paleologul care atestă legătura lui Ivan cel Groaznic cu rădăcinile sale sârbe. Mama sa, Elena Glinskaya, a fost fiica Prințului Vasili Lvovich Glinsky al Lituaniei și a Prințesei sârbe Ana jak Unktivi.
catedrala a fost avariată în incendiul Kremlinului din 1737 și a fost amenințată în continuare de construcția predecesorului Marelui Palat Kremlin, care a dus la scăderea solului și a provocat o ușoară înclinare în orientarea zidurilor.
victoriile armatei ruse au fost sărbătorite în Catedrala Arhanghelului. Toți țarii și marii prinți ruși au fost îngropați în catedrală până pe vremea lui Petru cel Mare, Împreună cu multe împărătese și prinți ai sângelui, cu singura excepție a lui Boris Godunov. După ce necropola regală a fost mutată la Catedrala Petru și Pavel din Sankt Petersburg, aici a fost înmormântat doar țarul Petru al II-lea, care s-a întâmplat să moară la Moscova.
vedere a Catedralei Arhanghelului din clopotnița Ivan cel Mare, cu Catedrala Bunei Vestiri în fundal.
există 54 de înmormântări în catedrală, cu 46 de pietre funerare ornamentate cu piatră albă (1636-1637) și vitraje din bronz (1903). De remarcat este mormântul lui Tsarevich Demetrius, fiul lui Ivan cel Groaznic, care a fost îngropat acolo la începutul secolului al 17-lea și mai târziu a fost canonizat.
în timpul Revoluției ruse din 1917, catedrala a fost avariată în timpul luptelor. Ulterior, a fost închisă de regimul bolșevic. În anii 1950, împreună cu celelalte biserici supraviețuitoare din Kremlinul Moscovei, a fost păstrat ca muzeu. O mare parte din comorile bisericii au fost fie transferate la Muzeul Armoriei din Kremlin, fie vândute în străinătate.
după 1992, clădirea a fost returnată Bisericii Ortodoxe Ruse și s-au reluat slujbele religioase ocazionale.
