a început o carieră în publicitate în 1958 ca băiat de poștă în biroul din Sydney al lui J. Walter Thompson și după cinci ani a preluat un rol creativ la Berry Currie Advertising. Cinci ani a fost director de creație la acea agenție. În 1968, împreună cu partenerul său de Director de artă, Dunc McAllan, și-a început propria agenție în Sydney, iar perechea s-a alăturat în curând Rob Palmer și Mike Strauss, care aveau un mic magazin Melbourne existent cu acreditare de cumpărare media pentru a începe Singleton, Palmer și Strauss, McAllan. SPASM deschis cu birouri în Sydney și Melbourne.
SPASM (și Singleton în special) sunt notabile în istoria publicității australiene pentru îmbrățișarea unei voci ocker în comunicațiile lor într-un moment în care grupurile de agenții multinaționale își făceau simțită prezența odată cu apariția planificării strategice și a tonurilor de voce imitate Britanice sau americane. Clienții SPASM erau în mare parte comercianți locali din Sydney și, mai degrabă decât să folosească voci lustruite, reclamele lui Singleton au îmbrățișat tonul omului din clasa muncitoare. O campanie de succes a fost creată pentru angrosiștii David Holdings. Voice-over a strigat prețurile retailerului înainte de sloganul iritant ” de unde îl obțineți?”. Abordări similare „cu fruntea joasă „au fost luate pentru anvelopele Jax” Jax the ripper Tyremen with the deals „și pentru lemnul și Hardware-ul Hudsons folosind un handyman vechi fără dinți spruiking” „udsons with a haitch”. Criticii au ridiculizat acest stil ca publicitate ocker, dar ar deschide calea pentru succesul ulterior al stilului laconic și auto-depreciat al publicității locale australiene, cum ar fi cel creat de Agenția Mojo în anii 1980.
în 1973 Singleton și partenerii săi au vândut SPASM SUA Doyle Dane Bernbach și Singleton a fost pentru o vreme Director general al operațiunilor australiene ale DDB. Lucrul pentru un mare multinațional cu proprietari de peste mări a fost o provocare pentru Singleton și a părăsit afacerea în 1977 declanșând o prevedere lungă de neconcurență în contractul său. În 1985 Singleton a început din nou pe cont propriu cu „John Singleton Advertising”. Agentul de bursă din Sydney, Rene Rivkin, a cumpărat o participație tăcută în agenție în timpul dezvoltării sale în anii 1980. Singleton a dezvoltat legături strânse cu Partidul Muncitoresc Australian și a creat publicitatea pentru campania electorală de succes a lui Bob Hawke din 1983. John Singleton Advertising listat public, a devenit Singleton Group Ltd în 1994, apoi a crescut pentru a deveni STW Communications Group Ltd în 2002, care deține acum peste cincizeci de companii australiene de marketing și publicitate, inclusiv Singleton Ogilvy & Agenția de anunțuri Mather și deține un interes în operațiunile australiene ale lui J. Walter Thompson. Pe parcurs, Singleton a achiziționat participații personale în întreprinderi, inclusiv răscumpărarea din 1990 a Ten Group TV network din administrare judiciară și o achiziție în 2000 a Indoneziei nr 3 rețea SCTV. Aceste participații personale, pe lângă succesul și creșterea intereselor grupului STW, au permis Singleton să adune o avere personală masivă.