karierę w reklamie rozpoczął w 1958 roku jako listonosz w biurze J. Waltera Thompsona w Sydney, a po pięciu latach podjął pracę twórczą w Berry Currie Advertising. Przez pięć lat był dyrektorem kreatywnym tej agencji. W 1968 roku wraz ze swoim dyrektorem artystycznym, Duncem Mcallanem, założył własną agencję w Sydney, a para wkrótce połączyła siły z Robem Palmerem i Mike ’ em Straussem, którzy mieli mały sklep w Melbourne z akredytacją dla mediów, aby założyć Singleton, Palmer i Strauss, McAllan. SPASM otworzył biura w Sydney i Melbourne.
SPASM (i Singleton w szczególności) są godne uwagi w historii australijskiej reklamy obejmującej głos ockera w ich komunikacji w czasie, gdy Wielonarodowe grupy agencji sprawiały, że ich obecność była odczuwalna wraz z pojawieniem się planowania strategicznego i brytyjskich lub amerykańskich tonów głosu. Klienci SPASM byli w dużej mierze lokalnymi sprzedawcami detalicznymi w Sydney i zamiast używać dopracowanych głosów, reklamy Singletona przyjmowały ton człowieka z klasy robotniczej. Dla hurtowników David Holdings powstała udana kampania. Głos-over krzyknął ceny sprzedawcy przed irytującym powiedzeniem ” skąd to masz?”. Podobne podejście” low-brow „zastosowano dla opon Jaxa” Jax the ripper Tyremen with the deals „oraz dla drewna i sprzętu Hudsonsa przy użyciu bezzębnego starego złota rączka spruiking”’udsons with a haitch”. Krytycy wyśmiewali ten styl jako reklamę ockera, ale utorowałoby to drogę do późniejszego sukcesu lakonicznego i samo-deprecjującego stylu lokalnej reklamy australijskiej, takiego jak ta stworzona przez Agencję Mojo w latach 80.
w 1973 Singleton i jego partnerzy sprzedali SPASM do USA Doyle Dane Bernbach i Singleton przez pewien czas był Dyrektorem Zarządzającym Australijskich operacji DDB. Praca dla dużego wielonarodowego z zagranicznymi właścicielami była wyzwaniem dla Singletona i opuścił firmę w 1977 r., powodując długi zakaz konkurencji w swoim kontrakcie. W 1985 Singleton zaczął ponownie samodzielnie tworzyć „John Singleton Advertising”. Sydney Makler Rene Rivkin kupił silent-holding w agencji podczas jej rozwoju w 1980 roku. Singleton rozwinął bliskie związki z Australijską Partią Pracy i stworzył reklamę dla udanej kampanii wyborczej Boba Hawke ’ a w 1983 roku. John Singleton Advertising notowany publicznie, stał się Singleton Group Ltd w 1994 roku, a następnie rozrósł się do STW Communications Group Ltd w 2002 roku, która obecnie jest właścicielem ponad pięćdziesięciu australijskich firm marketingowych i reklamowych, w tym Singleton Ogilvy & Agencja Reklamowa Mather i ma zainteresowanie australijskimi operacjami J. Waltera Thompsona. Po drodze Singleton nabył osobiste udziały w przedsięwzięciach, w tym 1990 wykup sieci telewizyjnej Ten Group od receivership i przejęcie w 2000 Indonezyjskiej sieci nr 3 SCTV. Te osobiste udziały, oprócz sukcesu i wzrostu interesów grupy STW, pozwoliły Singletonowi zgromadzić ogromną fortunę osobistą.
