prekursor obecnej katedry został zbudowany w 1250 roku, a w 1333 roku został zastąpiony kamiennym kościołem przez wielkiego księcia Iwana Kalitę, który później stał się pierwszym rosyjskim monarchą, który został pochowany w kościele. W 1505 r.wielki książę Iwan III, już w trakcie głównego projektu renowacji Kremla, zwrócił uwagę na kościół, podobnie jak w przypadku odbudowy Katedry Wniebowzięcia dwie dekady wcześniej, zwrócił się o pomoc do architektów z Włoch. Włoski Lamberti Aloisio da Mantagnana (Aloisio Nowy) został zaproszony do Moskwy, a 21 maja 1505 r.zburzono grunt pod nową katedrę. Iwan zmarł jesienią tego samego roku i został pochowany w niedokończonym jeszcze budynku. Prace nad Katedrą zakończono pod koniec 1508 roku, ale formalnie konsekrowano ją dopiero 8 listopada 1509 roku.
nowy budynek zawierał wiele elementów włoskiego renesansu, a wiele z tych detali (uważanych za „egzotyczne” według moskiewskich standardów) zniknęło podczas późniejszych remontów i renowacji. Ściany wewnętrzne nie były malowane freskami aż do 1560 roku. fresk Lazara z Serbii został namalowany w 1564 roku. Ponadto wewnątrz katedry znajdują się wizerunki św. Sawy, Stefana Nemanji (św. Symeona) i cesarza bizantyjskiego Michała VIII Palaiologosa, świadczące o powiązaniu Iwana Groźnego z jego serbskimi korzeniami. Jego matka Elena Glinska była córką księcia litewskiego Wasilija Lwowicza Glinskiego i księżniczki Serbskiej any Jakšić.
katedra została uszkodzona w pożarze Kremla w 1737 r.i była dodatkowo zagrożona budową poprzednika Wielkiego Pałacu Kremlowskiego, co doprowadziło do osiadania gleby i spowodowało lekkie przechylenie w orientacji ścian.
zwycięstwa wojsk rosyjskich świętowano w Katedrze archangielskiej. Wszyscy rosyjscy carowie i wielcy książęta zostali pochowani w katedrze aż do czasów Piotra Wielkiego, wraz z wieloma cesarzami i książętami krwi, z wyjątkiem Borysa Godunowa. Po przeniesieniu królewskiej nekropolii do katedry Piotra i Pawła w Petersburgu pochowano tu tylko cara Piotra II, który zmarł w Moskwie.
Widok na katedrę Archangielską z dzwonnicy Iwana Wielkiego, z Katedrą Zwiastowania w tle.
w katedrze znajdują się 54 pochówki, z 46 ozdobnymi nagrobkami z białego kamienia (1636-1637) i szkliwionymi skrzyniami z brązu (1903). Na uwagę zasługuje Grobowiec carewicza Demetriusza, syna Iwana Groźnego, który został tam pochowany na początku XVII wieku, a później kanonizowany.
podczas rewolucji rosyjskiej 1917 katedra została uszkodzona podczas walk. Następnie został zamknięty przez reżim bolszewicki. W latach pięćdziesiątych XX wieku, wraz z innymi ocalałymi kościołami na Kremlu Moskiewskim, został zachowany jako muzeum. Znaczna część skarbów kościoła została albo przekazana do Kremlowskiego Muzeum Zbrojowni, albo sprzedana za granicę.
po 1992 budynek został zwrócony rosyjskiemu Kościołowi prawosławnemu i wznowiono okazjonalne nabożeństwa.
