Kurama-Dera śledzi swoją historię od roku 770, jak szczegółowo opisano w starożytnej relacji zachowanej w świątyni zwanej Anbagai-Ji Engi. W zapisach tych jest napisane, że chiński mnich Ganchō, uczeń słynnego Jianzhena (znanego w Japonii jako Ganjin), przebywał w świątyni swojego mistrza, tōshōdai-ji, nawet po jego śmierci. Jednak pewnego dnia ujrzał sen, w którym poinstruowano go, aby udał się na północ, gdzie skoncentrowano dużą ilość duchowej mocy i mówiono, że tengu i duchy górskie zamieszkują. Kiedy tam szedł, Ganchō był beznadziejnie zagubiony, dopóki Bóg Kibune Myōjin nie pojawił się we śnie i polecił mu, aby następnego ranka spojrzał w niebo na Wschodzie, aby ujrzeć cud. Kiedy to zrobił, mnich był zszokowany widząc Białego Konia W pustym siodle i podążał za tym koniem, aż dotarł na górę, która wtedy nazywała się Mt. Kurama, pisana znakami kanji dla „konia” i „siodła”. Tam Ganchō założył obóz, ale wkrótce został zaatakowany przez kobietę oni, która chciała go pożreć. Mnich zadarł z demonem i uciekł przed nią, szukając schronienia w wydrążonym drzewie, gdzie zaczął modlić się o zbawienie. W odpowiedzi, Strażnik północy, Bishamonten, wytępił demona. Dzięki Bishamontenowi Ganchō założył na tym miejscu małą pustelnię, aby dążyć do oświecenia i czcić Niebiańskiego Króla.
kiedy stolica przeniosła się z Nara do Kioto w 794 roku przybyło z nią wielu szlachciców i dworzan, a jeden człowiek, Fujiwara Issendo, członek ogromnie potężnego klanu i związany z budową świątyni Tō-ji w południowym Kioto, sponsorował budowę właściwej świątyni na Mt. Kurama dwa lata później po zobaczeniu wizji tysiąca ramion Kannon. Rodzina Fujiwara często przechowywała boginię współczucia, Kannon, w sponsorowanych przez siebie świątyniach, więc Kurama-dera przyszła czcić obie bóstwa, ostatecznie stając się świątynią sekty Tendai. Z biegiem lat kompleks doznał kilku pożarów i został spalony, a następnie odbudowany, ale za każdym razem skarby i posągi buddyjskie były skutecznie ratowane i powracały do nowych domów.
jedna z najsłynniejszych Legend historycznych okresu Heian, historia buntu Heike, dotyczy Kurama-dera. Świątynia była miejscem, w którym Yoshitsune Minamoto no (1159-1189), młody syn zamordowanego władcy klanu Minamoto, został umieszczony przez politycznych rywali jego ojca, klan Taira, aby dorastać jako mnich zamiast wojownika, który później byłby w stanie im się przeciwstawić. Mówi się, że pomimo zamiaru uczynienia z niego mnicha, Yoshitsune wymknął się do górskich lasów i został przeszkolony przez króla tengu w szermierce, zanim opuścił zakonne życie, aby odzyskać honor swojej rodziny i zemścić się na Tairze wraz z braćmi.
Kurama-dera wielokrotnie zmieniała sektę na przestrzeni wieków, aż opat Shigaraki Kōun założył Kurama-Kōkyō (szkołę Kurama) buddyzmu w 1947 roku. Dzięki różnym metodom nauczania i stylom kultu przyrody reprezentowanym w Kurama-dera, które odróżniały ją od innych znanych szkół, w 1949 roku uniezależniła się od sekty Tendai. Po założeniu tej nowej sekty wprowadzili oni formację Trójcy znanej jako Sonten, złożonej z Bishamonten, Kannon i ezoterycznego bóstwa czczonego tylko w Kurama-dera zwanego Gohōmaōson. Szkoła Kurama naucza, że życie kieruje się miłosierdziem Kannona, prawdą Bishamontena i energią Maōsona w postaci najwyższej Trójcy Sontena.
