en föregångare till den nuvarande katedralen byggdes 1250 och ersattes med en stenkyrka 1333 av storhertigen Ivan Kalita, som senare skulle bli den första ryska monarken som begravdes i kyrkan. År 1505 vände storhertigen Ivan III, redan mitt i ett stort renoveringsprojekt för Kreml, sin uppmärksamhet mot kyrkan, som i fallet med ombyggnaden av Assumption Cathedral två decennier tidigare, vände sig till arkitekter från Italien för hjälp. En italienare, Lamberti Aloisio da Mantagnana (Aloisio den nya) inbjöds till Moskva, och marken bröts för en ny katedral den 21 maj 1505. Ivan dog på hösten samma år och begravdes i den fortfarande oavslutade byggnaden. Arbetet med katedralen slutfördes i slutet av 1508, men det invigdes inte formellt förrän den 8 November 1509.
den nya byggnaden införlivade många delar av den italienska renässansen, och många av dessa detaljer (betraktade som ”exotiska” enligt Moskva-standarder) försvann under senare reparationer och restaureringar. Innerväggarna målades inte med fresker förrän på 1560-talet. en fresco av Lazar i Serbien målades 1564. Dessutom finns inuti katedralen skildringar av Saint Sava, Stefan Nemanja (Saint Simeon) och den bysantinska kejsaren Michael VIII Palaiologos som intygar Ivan den förskräckliges koppling till sina serbiska rötter. Hans mor Elena Glinskaya var en dotter till prins Vasili Lvovich Glinsky i Litauen och Serbisk prinsessa Ana Jaktubbiubbi.
katedralen skadades i Kreml-elden 1737 och hotades ytterligare av byggandet av föregångaren till Grand Kreml Palace, vilket ledde till marksänkning och orsakade en liten lutning i väggarnas orientering.
segrar av den ryska militären firades i katedralen av ärkeängeln. Alla ryska tsarer och storprinsar begravdes i katedralen fram till Petrus den Store, tillsammans med många kejsarinnor och blodprinsar, med det enda undantaget från Boris Godunov. Efter att den kungliga nekropolen flyttades till Peter och Paul-katedralen i St Petersburg, blev bara Tsar Peter II, som råkade dö i Moskva, begravd här.
utsikt över Ärkeängelkatedralen från Ivan det stora klocktornet, med Annunciationens katedral i bakgrunden.
det finns 54 begravningar i katedralen, med 46 ornamenterade Whitestone gravstenar (1636-1637) och glaserade fall av brons (1903). Notera är graven av Tsarevich Demetrius, son till Ivan den förskräcklige, som begravdes där i början av 17-talet och senare kanoniseras.
under den ryska revolutionen 1917 skadades katedralen under striderna. Därefter stängdes den av Bolsjevikregimen. Under 1950-talet, tillsammans med de andra överlevande kyrkorna i Moskva Kreml, bevarades det som ett museum. En stor del av kyrkans skatter överfördes antingen till Kreml Armory Museum eller såldes utomlands.
efter 1992 återlämnades byggnaden till den rysk-ortodoxa kyrkan och tillfälliga gudstjänster återupptogs.
