han inledde en karriär inom reklam 1958 som postpojke på Sydney-kontoret för J. Walter Thompson och efter fem år tog han en kreativ roll på Berry Currie Advertising. Fem år därefter var han kreativ chef på den byrån. 1968 startade han tillsammans med sin Art Director-partner Dunc McAllan sin egen byrå i Sydney och paret samarbetade snart med Rob Palmer och Mike Strauss som hade en befintlig liten Melbourne-butik med media buying accreditation för att starta Singleton, Palmer och Strauss, McAllan. SPASM öppnade med kontor i Sydney och Melbourne.
SPASM (och Singleton i synnerhet) är anmärkningsvärda i Australiens reklamhistoria för att omfamna en ocker-röst i sin kommunikation vid en tidpunkt då multinationella byrågrupper kände sin närvaro med tillkomsten av strategisk planering och brittiska eller amerikanska imiterande rösttoner. Spasms kunder var till stor del lokala Sydney-återförsäljare och snarare än att använda polerade röster omfamnade Singletons annonser tonen i arbetarklassens man. En framgångsrik kampanj skapades för grossisterna David Holdings. Voice-over skrek återförsäljarens priser innan den irriterande slagordet ” Var får du det?”. Liknande” låg panna ”tillvägagångssätt togs för Jax däck” Jax ripper Tyremen med erbjudanden ”och Hudsons timmer och hårdvara med hjälp av en tandlös gammal hantlangare spruiking”’udsons med en haitch”. Kritiker hånade denna stil som ocker-reklam men det skulle bana väg för den senare framgången för den lakoniska och självförsvagande stilen för lokal Australisk reklam som den som skapades av Mojo-byrån på 1980-talet.
1973 sålde Singleton och hans partners SPASM till USA Doyle Dane Bernbach och Singleton var en tid Verkställande direktör för DDB: s Australiensiska verksamhet. Att arbeta för en stor multinationell med utländska ägare var en utmaning för Singleton och han lämnade verksamheten 1977 och utlöste en lång konkurrensfri bestämmelse i sitt kontrakt. 1985 startade Singleton igen på egen hand med”John Singleton Advertising”. Sydney börsmäklare Rene Rivkin köpte en tyst innehav i byrån under dess utveckling på 1980-talet. Singleton utvecklade nära band med Australian Labour Party och skapade reklam för Bob Hawkes framgångsrika valkampanj 1983. John Singleton Advertising listade offentligt, blev Singleton Group Ltd 1994 och växte sedan till att bli STW Communications Group Ltd 2002 som nu äger över femtio australiska marknadsförings-och reklamföretag inklusive Singleton Ogilvy & Mather ad agency och har ett intresse för J. Walter Thompsons australiska verksamhet. Under vägen förvärvade Singleton personliga andelar i satsningar inklusive 1990-utköpet av Ten Group TV-nätverk från mottagande och ett förvärv 2000 av Indonesiens nr 3-nätverk SCTV. Dessa personliga innehav utöver framgång och tillväxt STW Group intressen möjlig Singleton att samla en massiv personlig förmögenhet.
