Han startet en karriere i reklame i 1958 som en postgutt I Sydney kontoret Til J. Walter Thompson og etter fem år tok en kreativ rolle På Berry Currie Advertising. Fem år senere var Han Kreativ Direktør i det byrået. I 1968 startet Han Sammen Med Sin Partner Dunc McAllan Sitt eget byrå I Sydney, og paret slo seg snart sammen Med Rob Palmer og Mike Strauss som hadde en eksisterende Liten Melbourne-butikk med mediekjøp akkreditering for Å starte Singleton, Palmer og Strauss, McAllan. SPASM åpnet med kontorer I Sydney og Melbourne.
SPASM (Og Singleton spesielt) er bemerkelsesverdig i Historien Om Australsk reklame for å omfavne en ocker stemme i sin kommunikasjon på et tidspunkt da multinasjonale byrå grupper gjorde sin tilstedeværelse følte med bruk av strategisk planlegging og Britisk eller Amerikansk-imitere toner av stemmen. SPASM kunder var i stor grad lokale Sydney forhandlere og snarere enn å bruke polerte stemmer, Singleton annonser omfavnet tonen i arbeiderklassens mann. En vellykket kampanje ble opprettet For grossister David Holdings. Voice-over skrek forhandlerens priser før irriterende slagord «Hvor får du det?». Lignende «low-brow» tilnærminger ble tatt For Jax Dekk «Jax ripper Tyremen med avtaler» og For Hudsons Tømmer og Maskinvare ved hjelp av en tannløs gammel altmuligmann spruiking «‘udsons med en haitch». Kritikere latterliggjorde denne stilen som ocker-reklame, men det ville bane vei for den senere suksessen til den lakoniske og selvironiske stilen av lokal Australsk reklame som den som ble opprettet Av Mojo-byrået på 1980-tallet.
I 1973 Solgte Singleton Og hans partnere SPASM til DEN AMERIKANSKE Doyle Dane Bernbach og Singleton for en tid Var Administrerende Direktør FOR DDBS Australske operasjoner. Å jobbe for en stor multinasjonal med utenlandske eiere var en utfordring For Singleton, og Han forlot virksomheten i 1977 og utløste en lang ikke-konkurranse-bestemmelse i kontrakten. I 1985 Startet Singleton opp igjen på egen hånd med «John Singleton Advertising». Sydney aksjemegler Rene Rivkin kjøpte en silent-holding i byrået under sin utvikling i 1980. Singleton utviklet nære bånd med Den Australske Labor Party og skapte reklame For Bob Hawke vellykkede 1983 valgkampen. John Singleton Reklame oppført offentlig, ble Singleton Group Ltd I 1994, deretter vokste til å bli STW Communications Group Ltd I 2002 som nå eier over femti Australske markedsføring og reklame bedrifter inkludert Singleton Ogilvy & Mather reklamebyrå og har en interesse I J. Walter Thompson Australske virksomhet. Underveis Kjøpte Singleton personlige eierandeler i ventures, inkludert 1990-kjøpet av Ten Group TV-nettverket fra receivership og et oppkjøp i 2000 Av Indonesias no 3 – NETTVERK SCTV. Disse personlige beholdninger i tillegg til suksess OG vekst stw Gruppe interesser aktivert Singleton å samle en massiv personlig formue.